Frequency of Borrelia burgdorferi sensu lato and Leptospira spp. in small rodents from Yucatan, Mexico

• Gerardo Dzib-Paredes Universidad Autónoma de Yucatán, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Laboratorio de Parasitología. Mérida, Yucatán, México
• Roger Iván Rodríguez-Vivas Universidad Autónoma de Yucatán, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Laboratorio de Parasitología. Mérida, Yucatán, México
• Alonso Panti-May Universidad Autónoma de Yucatán, Centro de Investigaciones Regionales “Dr. Hideyo Noguchi”, Laboratorio de Zoonosis y otras Enfermedades Transmitidas por Vector. Mérida, Yucatán, México https://orcid.org/0000-0002-8295-0100
• Henry Noh-Pech Universidad Autónoma de Yucatán, Centro de Investigaciones Regionales “Dr. Hideyo Noguchi”, Laboratorio de Enfermedades Emergentes y Reemergentes. Mérida, Yucatán, México
• José Alberto Rosado-Aguilar Universidad Autónoma de Yucatán, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Laboratorio de Parasitología. Mérida, Yucatán, México
• Marco Torres-Castro Universidad Autónoma de Yucatán, Centro de Investigaciones Regionales “Dr. Hideyo Noguchi”, Laboratorio de Enfermedades Emergentes y Reemergentes. Mérida, Yucatán, México https://orcid.org/0000-0002-8295-0100

DOI: https://doi.org/10.52973/rcfcv-e32120

Keywords: Small rodents, Leptospira spp., Borrelia burgdorferi sensu lato, infection, frequency

Abstract

The spirochetes bacteria Borrelia burgdorferi sensu lato (s.l.) and Leptospira spp. cause Lyme borreliosis and leptospirosis, respectively, both zoonotic diseases of public health importance. In their respective epidemiological cycles, small rodents are accidental hosts and natural reservoirs of these bacteria. Small rodents in two the marginalized communities of Chan San Antonio and Sucopó located in the eastern zone Yucatán, Mexico were captured. Bladder, ear, and kidney samples were taken and used in the genomic deoxyribonucleic acid (DNA) extraction that was used for DNA search of B. burgdorferi s.l. and Leptospira spp. A total of 82 rodents of the species Mus musculus, Rattus rattus, and Heteromys gaumeri were captured. There was no evidence of B. burgdorferi s.l. DNA in the studied samples. Infection with Leptospira spp. was 1.21 % (1/82). The only positive individual belonged to the M. musculus species. It is concluded that, although the frequency of infection with Leptospira spp. was low and no evidence of DNA B. burgdorferi s.l. was found in the rodent studied population, their participation as accidental hosts or reservoirs in the respective transmission cycles of the genera bacteria evaluated cannot be discarded.

References

BOEY, K.; SHIOKAWA, K.; RAJEEV, S. Leptospira infection in rats: A literature review of global prevalence and distribution. PLoS Negl. Trop. Dis. 13(8): e0007499. 2019.

BUNIKIS, J.; GARPMO, U.; TSAO, J.; BERGLUND, J.; FISH, D.; BARBOUR, A.G. Sequence typing reveals extensive strain diversity of the Lyme borreliosis agents Borrelia burgdorferi in North America and Borrelia afzelii in Europe. Microbiology (Reading). 150(Pt 6): 1741-1755. 2004.

BUNIKIS, J.; TSAO, J.; LUKE, C.J.; LUNA, M.G.; FISH, D.; BARBOUR, A.G. Borrelia burgdorferi infection in a natural population of Peromyscus leucopus mice: A longitudinal study in an area where Lyme Borreliosis is highly endemic. J. Infect. Dis. 189(8): 1515-1523. 2004.

CASANOVAS-MASSANA, A.; HAMOND, C.; SANTOS, L.A.; DE OLIVEIRA, D.; HACKER, K.P.; BALASSIANO, I; COSTA, F.; MEDEIROS, M.A.; REIS, M.G.; KO, A.I.; WUNDER, E.A. Leptospira yasudae spp. nov. and Leptospira stimsonii spp. nov., two new species of the pathogenic group isolated from environmental sources. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 70(3): 1450-1456. 2020.

ESPINOSA-MARTÍNEZ, D.V.; SÁNCHEZ-MONTES, D.S.; LEÓN-PANIAGUA, L.; RÍOS-MUÑOZ, C.A.; BERZUNZA-CRUZ, M.; BECKER, I. New wildlife hosts of Leptospira interrogans in Campeche, Mexico. Rev. Inst. Med. Trop. Sao Paulo. 57(2): 181-183. 2015.

GASSNER, F.; TAKKEN, W.; PLAS, C.L.; KASTELEIN, P.; HOETMER, A.J.; HOLDINGA, M.; VAN OVERBEEK, L.S. Rodent species as natural reservoirs of Borrelia burgdorferi sensu lato in different habitats of Ixodes ricinus in The Netherlands. Ticks Tick Borne Dis. 4(5): 452-458. 2013.

GORDILLO-PÉREZ, G.; TORRES, J.; SOLÓRZANO-SANTOS, F.; GARDUÑO-BAUTISTA, V.; TAPIA-CONYER, R.; MUÑOZ, O. Estudio seroepidemiológico de borreliosis de Lyme en la Ciudad de México y el noreste de la República Mexicana. Salud Pub. Mex. 45(5): 351-355. 2003.

GORDILLO-PÉREZ, G.; TORRES, J.; SOLÓRZANO-SANTOS, F.; DE MARTINO, S.; LIPSKER, D.; VELÁZQUEZ, E.; RAMON, G.; ONOFRE, M.; JAULHAC, B. Borrelia burgdorferi infection and cutaneous Lyme disease, Mexico. Emerg. Infect. Dis. 13(10): 1556-1558. 2007.

GORDILLO-PÉREZ, G.; GARCÍA-JUÁREZ, I.; SOLÓRZANO-SANTOS, F.; CORRALES-ZÚÑIGA, L.; MUÑOZ-HERNÁNDEZ, O.; TORRES-LÓPEZ, J. Serological evidence of Borrelia Burgdorferi infection in mexican patients with facial palsy. Rev. Invest. Clin. 69(6): 344-348. 2017.

GUEVARA-VALMAÑA, O.I.; MARTÍNEZ-JIMÉNEZ, A.; MENDOZA-GARCÍA, J. Enfermedad de Lyme en la Ciudad de México. Med. Int. Méx. 35(3): 435-440. 2019.

GUTIÉRREZ-MOLINA, R.; CRUZ-ROMERO, A.; ROMERO-SALAS, D.; BALLADOS-GONZÁLEZ, G.; JIMÉNEZ-HERNÁNDEZ, J.A.; IBARRA-PRIEGO, N.; SERNA-LAGUNES, R.; SÁNCHEZ-MONTES, S. Molecular evidence for the presence of Leptospira borgpetersenii in synanthropic rodents in the Nautla region, Veracruz, México. Therya. 10(2): 171-174. 2019.

HAAKE, D.A.; SUCHARD, M.A.; KELLEY, M.M.; DUNDOO, M.; ALT, D.P.; ZUERNER, R.L. Molecular evolution and mosaicism of leptospiral outer membrane proteins involves horizontal DNA transfer. J. Bacteriol. 186(9): 2818-2828. 2004.

HUANG, C.I.; KAY, S.C.; DAVIS, S.; TUFTS, D.M.; GAFFETT, K.; TEFFT, B.; DIUK-WASSER, M.A. High burdens of Ixodes scapularis larval ticks on white-tailed deer may limit Lyme disease risk in a low biodiversity setting. Ticks Tick Borne Dis. 10(2): 258-268. 2019.

INSTITUTO NACIONAL DE ESTADISTICA Y GEOGRAFIA (INEGI). Prontuario de información geográfica municipal de los Estados Unidos Mexicanos, Tizimín, Yucatán. 2009. En línea: https://bit.ly/3ORpDzP. 03/01/2022.

JAULHAC, B.; HELLER, R.; LIMBACH, F.X.; HANSMANN, Y.; LIPSKER, D.; MONTEIL, H.; SIBILIA, J.; PIÉMONT, Y. Direct molecular typing of Borrelia burgdorferi sensu lato species in synovial samples from patients with Lyme arthritis. J. Clin. Microbiol. 38(5): 1895-1900. 2000.

MACARI-JORGE, A.; CÁRDENAS-MARRUFO, M.F.; PENICHE-LARA, G. Seroprevalencia de infección por Borrelia burgdorferi en una población rural ocupacionalmente expuesta de Yucatán, México. Rev. Latinoam. Patol. Clin. Med. Lab. 64(1): 4-7. 2017.

MARGOS, G.; CHU, C.Y.; TAKANO, A.; JIANG, B.G.; LIU, W.; KURTENBACH, K.; MASUZAWA, T.; FINGERLE, V.; CAO, W.C.; KAWABATA, H. Borrelia yangtzensis spp. nov., a rodent-associated species in Asia, is related to Borrelia valaisiana. Inter. J. Syst. Evol. Microbiol. 65(11): 3836-3840. 2015.

MARGOS, G.; GOFTON, A.; WIBBERG, D.; DANGEL, A.; MAROSEVIC, D.; LOH, S.M.; OSKAM, C.; FINGERLE, V. The genus Borrelia reloaded. PLoS One. 13(12): e0208432. 2018.

MORSHED, M.G.; LEE, M.K.; MAN, S.; FERNANDO, K.; WONG, Q.; HOJGAARD, A.; TANG, P.; MAK, S.; HENRY, B.; PATRICK, D.M. Surveillance for Borrelia burgdorferi in Ixodes ticks and small rodents in British Columbia. Vector Borne Zoon. Dis. 15(11): 701-705. 2015.

PANTI-MAY, J.A.; TORRES-CASTRO, M.A.; HERNÁNDEZ-BETANCOURT, S.F. Parásitos zoonóticos y micromamíferos en la península de Yucatán, México: Contribuciones del CCBA-UADY. Trop. Subtrop. Agroecosystems. 24(1): 18. 2021.

PANTI-MAY, J.A.; DE ANDRADE, R.R.C.; GURUBEL-GONZÁLEZ, Y.; PALOMO-ARJONA, E.; SODÁ-TAMAYO, L.; MEZA-SULÚ, J.; RAMÍREZ-SIERRA, M.; DUMONTEIL, E.; VIDAL-MARTÍNEZ, V.M..; MACHAÍN-WILLIAMS, C.; DE OLIVEIRA, D.; REIS, M.G.; TORRES-CASTRO, M.A.; ROBLES, M.R.; HERNÁNDEZ-BETANCOURT, S.F.; COSTA, F. A survey of zoonotic pathogens carried by house mouse and black rat populations in Yucatan, Mexico. Epidemiol. Infect. 145(11): 2287-2295. 2017.

RATTI, V.; WINTERB, J.M.; WALLACE, D.I. Dilution and amplification effects in Lyme disease: Modeling the effects of reservoir-incompetent hosts on Borrelia burgdorferi sensu stricto transmission. Ticks Tick Borne Dis. 12(4): 101724. 2021.

REID, F.A.; FIELD, A. Rodents (order Rodentia). Guide to the Mammals of Central America & Southeast México. 2nd. Ed. Oxford University Press, New York. Pp 186-250. 2009.

REYES-NOVELO, E.; RUÍZ-PIÑA, H.; ESCOBEDO-ORTEGÓN, J.; RODRÍGUEZ-VIVAS, I.; BOLIO-GONZÁLEZ, M.; POLANCO-RODRÍGUEZ, Á.; MANRIQUE-SAIDE, P. Situación actual y perspectivas para el estudio de las enfermedades zoonóticas emergentes, reemergentes y olvidadas en la península de Yucatán, México. Trop. Subtrop. Agroecosystems. 14(1): 35-54. 2011.

RODRÍGUEZ-GARCÍA, A.; ARROYO-GARZA, I.; PATIÑO-RAMÍREZ, B. Uveítis secundaria a Borreliosis de Lyme en México. Rev. Mex. Oftalmol. 94(1): 39-45. 2020.

RODRÍGUEZ-ROJAS, J.J.; RODRÍGUEZ-MORENO, Á.; SÁNCHEZ-CASAS, R.M.; HERNÁNDEZ-ESCAREÑO, J.J. Molecular detection of Leptospira interrogans and Borrelia burgdorferi in wild rodents from Mexico. Vector Borne Zoon. Dis. 20(11): 860-863. 2020.

RODRÍGUEZ-VIVAS, R.I.; CEN-AGUILAR, F.; DOMÍNGUEZ-ALPÍZAR, J.L.; COB-GALERA, L.A.; SOLÍS-CALDERÓN, J.J. Detección de espiroquetas del género Borrelia en hemolinfas de teleoginas de Boophilus microplus en el estado de Yucatán, México. Vet. Mex. 27(2): 187-188. 1996.

SÁNCHEZ-MONTES, S.; ESPINOSA-MARTÍNEZ, D.V.; RÍOS-MUÑOZ, C.A.; BERZUNZA-CRUZ, M.; BECKER, I. Leptospirosis in Mexico: Epidemiology and potential distribution of human cases. PLoS One. 10(7): e0133720. 2015.

SÁNCHEZ, R.S.T.; SANTODOMINGO, A.M.S.; MUÑOZ-LEAL, S.; SILVA-DE LA FUENTE., M.C.; LLANOS-SOTO, S.; SALAS, L.M.; GONZALEZ-ACUÑA, D. Rodents as potential reservoirs for Borrelia spp. in northern Chile. Rev. Bras. Parasitol. Vet. 29(2): e000120. 2020.

SHUKLA, J. 16S rRNA PCR for differentiation of pathogenic and non-pathogenic leptospira isolates. Indian J. Med. Microbiol. 21(1): 25-30. 2003.

SOLÍS-HERNÁNDEZ, A.; RODRÍGUEZ-VIVAS, R.I.; ESTEVE-GASSENT, M.D.; VILLEGAS-PÉREZ, S.L. Prevalencia de Borrelia burgdorferi sensu lato en roedores sinantrópicos de dos comunidades rurales de Yucatán, México. Biomed. 36(Supl.1): 109-117. 2016.

SOLÍS-HERNÁNDEZ, A.; RODRÍGUEZ-VIVAS, R.I.; ESTEVE-GASSENT, M.D.; VILLEGAS-PÉREZ, S.L. Detección de Borrelia burgdorferi sensu lato en perros y sus garrapatas en comunidades rurales de Yucatán, México. Rev. Biol. Trop. 66(1): 428-437. 2018.

SUÁREZ-GALAZ, A.R.; HERNÁNDEZ-BETANCOURT, S.; PANTI-MAY, J.A.; MANRIQUE-SAIDE, P.C.; TORRES-CASTRO, M. Evidencia de Leptospira spp. en musarañas Cryptotis mayensis. Nuevo hospedador en Yucatán, México. Rev. Biomed. 32(3): 161-165. 2021.

TAKHAMPUNYA, R.; THALOENGSOK, S.; TIPPAYACHAI, B.; PROMSATHAPORN, S.; LEEPITAKRAT, S.; GROSS, K.; DAVIDSON, S.A. Retrospective survey of Borrelia spp. from rodents and ticks in Thailand. J. Med. Entomol. 58(3): 1331-1344. 2021.

TORRES-CASTRO, M.A.; GUTIÉRREZ-RUIZ, E.; HERNÁNDEZ-BETANCOURT, S.; PELÁEZ-SÁNCHEZ, R.; AGUDELO-FLÓREZ, P.; GUILLERMO-CORDERO, L.; PUERTO, F.I. First molecular evidence of Leptospira spp. in synanthropic rodents captured in Yucatan, Mexico. Revue Méd. Vét. 165(7-8): 213-218. 2014.

TORRES-CASTRO, M.; HERNÁNDEZ-BETANCOURT, S.; AGUDELO-FLÓREZ, P.; ARROYAVE-SIERRA, E.; ZAVALA-CASTRO, J.; PUERTO, F.I. Revisión actual de la epidemiología de la leptospirosis. Rev. Med. Inst. Mex. Seg. Soc. 54(5): 620-625. 2016.

TORRES-CASTRO, M.A. ¿Son los roedores sinantrópicos un problema para la salud pública de Yucatán? Rev. Biomed. 28(3): 183-190. 2017.

TORRES-CASTRO, M.A.; CRUZ-CAMARGO, B.E.; MEDINA-PINTO, R.; MOGUEL-LEHMER, C.; ARCILA-FUENTES, W.; MEDINA, R.; ORTIZ-ESQUIVEL, J.; LÓPEZ-ÁVILA, A.; NOH-PECH, H.R.; PANTI-MAY, J.A.; RODRÍGUEZ-VIVAS, R.I.; PUERTO, F.I. Absence of molecular evidence of Leptospira spp. in urine samples collected from rodents captured in Yucatán, México. Austral J. Vet. Sci. 49(3): 195-198. 2017.

TORRES-CASTRO, M.; CRUZ-CAMARGO, B.; MEDINA-PINTO, R.; REYES-HERNÁNDEZ, B.; MOGUEL-LEHMER, C.; MEDINA, R.; ORTIZ-ESQUIVEL, J.; ARCILA-FUENTES, W.; LÓPEZ-ÁVILA, A.; NOH-PECH, H.; PANTI-MAY, A.; RODRÍGUEZ-VIVAS, I.; PUERTO, F.I. Detección molecular de leptospiras patógenas en roedores sinantrópicos y silvestres capturados en Yucatán, México. Biomed. 38(Supl. 2): 51-58. 2018.

TORRES-CASTRO, M.; FEBLES-SOLÍS, V.; HERNÁNDEZ-BETANCOURT, S.; NOH-PECH, H.; ESTRELLA, E.; PELÁEZ-SÁNCHEZ, R.; PANTI-MAY, A.; HERRERA-FLORES, B.; REYES-HERNÁNDEZ, B.; SOSA-ESCALANTE, J. Leptospira patógenas en murciélagos de Campeche y Yucatán, México. Rev. MVZ Cordoba. 25(2): e1815. 2020.

VILLAREAL-JULIO, R.G.; AGUDELO-FLÓREZ, P.; ÁLVARO-LÓPEZ, J.; PELÁEZ-SÁNCHEZ, R.G. New molecular target for the phylogenetic identification of Leptospira species directly from clinical samples: an alternative gene to 16S rRNA. Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 53: e20190333. 2020.