Characterization of the bat community of the Maracaibo Botanical Garden,state of Zulia, Venezuela

Caracterización de la comunidad de murciélagos del Jardín Botánico de Maracaibo, estado Zulia, Venezuela

• Yeislyn N. Tapias La Concepción, vía Palito Blanco, sector Los Ángeles, Casa No 33
• Belkis A. Rivas Universidad de Los Andes
• Tito R. Barros Universidad del Zulia

Keywords: Chiroptera, diversity, dry tropical forest, trophic guild and community structure

Abstract

In order to protect the natural ecosystems near urban centers, it is necessary to generate baseline information on their biological diversity, an indispensable condition to support adequate management of these areas. In relation to the afore-mentioned, the community structure of the bats present in the Botanical Garden of the city of Maracaibo was studied. Bi-monthly samplings were carried out between March-June and August-October 2014, with a total of 162 night hours. Three mist nets were set between 18:00 and 00:00. 132 individuals belonging to ten (10) species and four (4) families were captured. The family Phyllostomidae was the one that grouped the largest number of species (96.2%) dominated by the species Glossophaga longirostris and Artibeus planirostris, followed by the family Emballonuridae with 2.3%, Vespertilionidae and Molossidae with 0.8%. The diversity of Shannon-Wiener (H ́) was 1.43 and the equity of Pielou ( J ́) was 0.62. The trophic structure is made up of five guilds, with nectarivores-polynivores (56.8%) and frugivores (37.12%) as the best represented in relation to the number of species. Both groups are considered important agents in the regeneration of dis-turbed forests, and help to disperse seeds inside and outside these impacted sites and with the pollination process.

References

Arias Aguilar, A., E. Chacón Madrigal, & B. Rodríguez Herrera. 2015. El uso de parques urbanos con vegetación por murciélagos insectívoros en San José, Costa Rica. Mastozoología Neotropical 22(2): 229–237.

Ballesteros C., J., J. Racero C. & M. Núñez D. 2007. Diversidad de murciélagos en cuatro localidades de la zona costanera del Departamento de Córdoba Colombia. Revista MVZ (Córdoba) 12(2): 1013–1019.

Bejarano Bonilla, D., A. Yate & M. Bernal. 2007. Bat diversity and distribution along an altitudinal transect in the Tolima region of Colombia. Caldasia 29(2): 297–308.

Bisbal, F., A. Invernón, D. Lew & N. Sangines. 1990. Guía básica de técnicas de captura y preparación de pequeños y medianos mamíferos. ASOVEM, 52 pp.

Bobrowiec, P. & R. Gribel. 2010. Effects of different secondary vegetation types on bat community composition in Central Amazonia, Brazil. Animal Conservation 13: 204–216.

Cabrera Ojeda, C., E. A. Noguera Urbano, J. J. Calderón Leyton & C. Florez Paí. 2016. Ecología de murciélagos en el bosque seco tropical de Nariño (Colombia) y algunos comentarios sobre su conservación. Revista Peruana de Biología 23(1): 27–34.

Caraballo, V., A. Prieto, M. Aguilera & L. González. 2005. Inventario de quirópteros en dos localidades xerofíticas de la península de Araya, Venezuela. Saber 17(1): 3–10.

Cardozo Urdaneta, A., J. Larreal, A. Sánchez Mercado & G. Rivas. 2014. Vocalización y composición de especies de anuros en un remanente de un bosque muy seco tropical al noroeste del municipio San Francisco, estado Zulia. V Congreso Venezolano de Diversidad Biológica. Maracaibo, Universidad Bolivariana de Venezuela, pp. 67 (resumen).
Castañeda Morales, K. I. & M. G. Cadena Viña. 2019. Conservación de los murciélagos del Jardín Botánico “San Jorge”, basada en un modelo de educación ambiental. Boletín Divulgativo de la Red de Estudios Rurales 8(1): 17–25.

Ceballos, G., T. H. Fleming, C. Chávez & J. Nassar. 1997. Population dynamics of Leptonycteris curasoae (Chiroptera: Phyllostomidae) in Jalisco, México. Journal of Mammalogy 78(4): 1220–1230.

Chávez, C. & G. Ceballos. 2001. Diversidad y abundancia de murciélagos en selvas secas de estacionalidad contrastante en el oeste de México. Revista Mexicana de Mastozoología 5(1): 27–44.

Chocrón, M. 2005. Diversidad de murciélagos (Mammalia: quiróptera) en un monte espinoso tropical adyacente al poblado de Ancón de Iturre, municipio Miranda, estado Zulia. Maracaibo: La Universidad del Zulia, Facultad Experimental de Ciencias, 63 pp. (Trabajo Especial de Grado).

Coria Villegas, P. D. 2014. Fobia lunar en murciélagos en el municipio de Tuxpan, Veracruz. Tuxpan, México: Universidad Veracruzana, Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, 38 pp. (Trabajo Especial de Grado).

Cruz Lara, L. E., C. Lorenzo, L. Soto, E. Naranjo & N. Ramírez Marcial. 2004. Diversidad de mamíferos en cafetales y selva mediana de las cañadas de la Selva Lacandona, Chiapas, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 20(1):63–81.

Delgado J. M., G. M. Flórez, F. J. García & M. C. Machado. 2007. Diagnóstico rápido de la comunidad de murciélagos del parque “Negra Hipólita”: fauna sinantrópica de la ciudad de Valencia, Venezuela. FARAUTE Ciencia y Tecnología 2: 26–34.

Delgado J., M., M. Machado, F. J. García & J. Ochoa. 2011. Murciélagos (Chiroptera: Mammalia) del Parque Nacional Yurubí, Venezuela: listado taxonómico y estudio comunitario. Revista de Biologia Tropical 59(4): 1757–1776.

Delgado Jaramillo, M., F. J. García & M. Machado. 2016. Diversidad de murciélagos (Mammalia: Chiroptera) en las áreas de protección estricta de Venezuela. Ecotrópicos 29(1-2): 28–42.

Dias Silva, L. E., A. S. Amaral & S. A. Talamoni. 2019. Comparison of the bat assemblages of a botanical garden and the sur rounding native forest in southeastern Brazil. Mastozoología Neotropical 26(2): 475–481.

Fenton, M. B., L. Acharya, D. Audet, M. B. Hickey, C. Merriman, M. K. Obrist, D. M. Syme & B. Adkins. 1992. Phyllostomid bats (Chiroptera: Phyllostomidae) as indicators of habitat disruption in the Neotropics. Biotropica 24(3): 440–446.

Fernández Badillo, A. & G. Ulloa. 1990. Fauna del Parque Nacional Henri Pittier, Venezuela: composición y diversidad de la mastofauna. Acta Científica Venezolana 41(1): 50–63.

Fleming, T. H. 1986. The structure of Neotropical bat communities: a preliminary analysis. Revista Chilena de Historia Natural 59: 135–150.

Fleming, T. H., E. T. Hooper & D. E. Wilson. 1972. Three Central American bat communities: structure, reproductive cycles and movement patterns. Ecology 53: 653–670.

Flores, S. M. 2008. Estructura de las comunidades de murciélagos en un gradiente ambiental en la reserva de la biosfera y tierra comunitaria de origen Pilón Lajas, Bolivia. Mastozoología Neotropical 15(2): 309–322.

Freeman, P. 2000. Macroevolution in Microchiroptera: recoupling morphology and ecology with phylogeny. Evolutionary Ecology Research 2: 317–335.

Gaona, O. & R. Medellín. 2001. Los murciélagos, nuestros amigos. Correo del Maestro 65: 1–6.

Garcés Restrepo, M. F., A. Giraldo, C. López & N. F. Ospina Reina. 2016. Diversidad de murciélagos del Campus Meléndez de la Universidad del Valle, Santiago de Cali, Colombia. Boletín Científico, Museo de Historia Natural Universidad de Caldas 20(1): 116–125.

Gómez Fonseca, E. D., M. Voelger, L. Merlo, L. Rodríguez & G. De Castro. 2019. Anfibios y reptiles presentes en el Jardín Botánico de Maracaibo, Zulia, Venezuela. fieldguides.field museum.org. 1098 versión 1. 3 p.

González, M., A. Vásquez, J. Larreal & R. Calchi. 2012. Inventario preliminar de Aves en el Jardín Botánico de Maracaibo, estado Zulia, Venezuela. II Congreso Venezolano de Ornitología. Libro de resúmenes. Maracaibo, del 21 al 23 noviembre de 2012, pp. 63.

Hill, J. E. & S. E. Smith. 1981. Craseonycteris thonglongyai. Mammalian Species 160: 1–4. Y. N. Tapias, B. A. Rivas & T. R. Barros Ibáñez, C.1981. Biología y ecología de los murciélagos del hato “El Frío”, Apure, Venezuela. Doñana Acta Vertebrata 8(4): 271. Kalko, E., C. Handley & D. Handley. 1996. Organization, diversity and long term dynamics of a Neotropical bat community. pp. 503–553. In: Cody, M. & J. Smallwood (eds). Long term studies in vertebrate communities. Los Angeles: Academic Press.

Kunz, T., H. Braun de Torrez, E. Bauer, D. Lobova & T. H. Fleming. 2011. Ecosystem services provided by bats. Annals of the New York Academy of Sciences 1223: 1–38.

Larreal, J., G. Rivas, C. P. Quintero & T. R. Barros. 2012. Squamata reptiles of a fragment of tropical dry forest in north-western Venezuela (Lake Maracaibo region). Check List 8(6): 1220–1224.

Leal, L. 2018. Caracterización del ensamble de murciélagos en la estación experimental Arboretum del Instituto de Biología Experimental, Colinas de Bello Monte, Municipio Baruta, estado Miranda, Venezuela. Caracas: Universidad Central de Venezuela, 101 pp. (Trabajo Especial de Grado).

Linares, O. 1987. Murciélagos de Venezuela. Caracas: Cuadernos Lagoven, 122 pp.

Linares, O. 1998. Mamíferos de Venezuela. Caracas: Sociedad Conservacionista Audubon de Venezuela, 691 pp.

Nassar, J., N. Ramírez & O. Linares. 1997. Comparative pollination biology of Venezuelan columnar cacti and the role of nectar feeding bats in their sexual reproduction. American Journal of Botany 84(7): 918–927.

Magurran, A. E. 2004. Measuring biological diversity. Malden, USA: Blackwell Science Ltd., 264 pp.

Medellín, R. A., M. Equihua & M. A. Amin. 2000. Bat diversity and abundance as indicators of disturbance in Neotropical rainforets. Conservation Biology 14: 1666–1675.

Medellín, R. A. & O. Gaona. 1999. Seed dispersal by bats and birds in forest and disturbed habitats of Chiapas, México. Biotropica 31: 478–485.

Morales, H. 2004. Rehabilitación del Jardín Botánico para el área metropolitana de Maracaibo (Orquideario, Edificio Administrativo y Edificio Rental). Maracaibo: Universidad Rafael Urdaneta, Facultad de Ingeniería. (Trabajo Especial de Grado). Morales, C. & W. Carache. 2018. Evaluación de la sustentabilidad del Jardín Botánico de Maracaibo, Venezuela: orientaciones para su gestión. Gestión y Ambiente 21(1): 31–40.

Moreno, C. E. & G. Halffter. 2000. Assessing the completeness of bat biodiversity inventories using species accumulation curves. Journal of Applied Ecology 37: 149–158.

Muñoz Saba, Y., A. Cadena & J. O. Rangel. 1997. Ecología de los murciélagos antófilos del sector La Curia, Serranía La Macarena (Colombia). Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 21(81): 473–486.

Ospina Ante, O. & L. Gómez. 1999. Riqueza, abundancia relativa y patrones de actividad temporal de la comunidad de los murciélagos quirópteros de la Reserva Natural La Planada, Nariño, Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 23 (Suplemento especial): 659–669.

Peres Coelho, C., P. E. Oliveira & J. Ruiz Martín. 2013. Los murciélagos como vector de polinización del Pequi (Caryocar brasilense Camb. Caryocaraceae), un recurso clave en las comunidades tradicionales brasileñas. Chronica Natura, 3: 38–48.

Petit, S. 1998. The effectiveness of two bat species as pollinators of two species of columnar cacti on Curaçao. Haseltonia 6: 22–31.

Portillo, M. 2014. Evaluación de la estructura, extensión y distribución espacial de los estadios sucesionales en un remanente de bosque seco tropical ubicado en el “Jardín Botánico de Maracaibo” mediante la teledetección. Maracaibo: La Universidad del Zulia, Facultad Experimental de Ciencias, 65 pp. (Trabajo Especial de Grado).
Prone, B., C. M. V. Zanon & E. Benedito. 2012. Bats (Chiroptera, Phyllostomidae) in the urbanized area in South of Brazil. Acta Scientiarum Biological Sciences 34: 155–162.

Quintero, J., E. Quintero, M. Portillo, A. Jiménez & J. Hernández. 2013. Abundancia, uso de hábitat y actividad fisiológica del lagarto Ameiva bifrontata (Squamata: Teiidae) en el Jardín Botánico de Maracaibo. Redieluz 3: 165–172.

Romero, V. P., D. Lew, J. Sánchez & M. Aguilera 2013. La quiropterofauna de Venezuela en el contexto suramericano. II Congreso Ecuatoriano de Mastozoología. Libro de resúmenes, p. 65.

Ruiz, A., P. Soriano, J. Cavelier & A. Cadena. 1997. Relaciones mutualísticas entre el murciélago Glossophaga longirostris y las cactáceas columnares en la zona árida de La Tatacoa, Colombia. Biotropica 29(4): 469–479.

Russell, C. & D. Wilson. 2006. Leptonycteris curasoae. Mammalian Species 796: 1–3.
Sahley, C. 1995. Peru’s bat cactus connection. Bats. 13(3): 6–11. http:// www. batcon.org/batsmag/v13n3-2.html (Consultada el 10/08/2015).

Sampedro M., A. C. &. C. M. Martínez B. 2009. Recomendaciones para disminuir la convivencia del murciélago casero (Molossus molossus Pallas, 1776) con la población humana en la ciudad de Sincelejo, Departamento de Sucre, Colombia. Revista Colombiana de Ciencia Animal 1: 65–70.

Sánchez, J. & D. Lew. 2012. Lista actualizada y comentada de los mamíferos de Venezuela. Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 70: 173–238.

Sánchez Palomino, P., M. Rivas & A. Cadena. 1996. Diversidad biológica de una comunidad de quirópteros y su relación con la estructura del hábitat de bosque de galería, Serranía de la Macarena, Colombia. Caldasia 18(3): 343–353.

Santos Moreno, A., E. Ruiz & A. Sánchez. 2010. Efecto de la intensidad de la luz lunar y de la velocidad del viento en la actividad de murciélagos filostómidos de Mena Nizanda, Oaxaca, México. Revista Mexicana de Biodiversidad 83: 839–845.

Siles, L., N. Rocha, A. Selaya & L. Acosta. 2006. Estructura de la comunidad, monitoreo y conservación de los murciélagos del PN-ANMI Kaa Iya del Gran Chaco (Bolivia). Memorias: manejo de fauna silvestre en Amazonia y Latinoamérica, pp. 101–110.

Simmons, N. B. & A. L. Cirranello. 2020. Bat species of the World: A taxonomic and geographic database. https://bat- names.org/ (Consultado el 06/24/2020).

Sosa, M. & P. J. Soriano. 1993. Solapamiento de dieta entre Leptonycteris curasoae y Glossophaga longirostris (Mammalia: Chiroptera). Revista de Biologia Tropical 41(3): 529–532.

Suárez Villota, E. Y., J. Racero Casarrubia, G. Guevara & J. Ballesteros. 2009. Evaluación ecológica rápida de los quirópteros del parque ecológico de Montelíbano, Córdoba, Colombia. Tropical Conservation Science 2(4): 437–449.

Tsang, S. M., S. Wiantoro, M. J. Veluz, N. Sugita, Y L. Nguyen, N. B. Simmons, D. J. Lohman. 2020. Dispersal out of Wallacea spurs diversification of Pteropus flying foxes, the world’s largest bats (Mammalia: Chiroptera). Journal of Biogeography 47: 527–537.

Vásquez, A. 2018. Caracterización de la nidificación de aves en un remanente de Bosque Seco Tropical localizado en el Jardín Botánico de Maracaibo, Estado Zulia, Venezuela. Maracaibo: La Universidad del Zulia, Facultad Experimental de Ciencias, 50 pp. (Trabajo Especial de Grado).

Velásquez, J., L. González, & A. Prieto. 2009. Composición, diversidad y categorías tróficas de dos comunidades de murciélagos en zonas xerofíticas del estado Sucre, Venezuela. Saber 21(1): 3–11.

Wilson, D. E. & R. A. Mittermeier. 2019. Handbook of the mammals of the World Vol. 9. Bats. Barcelona: Lynx Edicions, 1088 pp.

Zambrano, J. & E. Fuenmayor. 1977. El bosque muy seco tropical del Jardín Botánico de Maracaibo. Revista de la Facultad de Agronomía (Universidad del Zulia) 3(4): 79–87.