DEPÓSITO LEGAL ZU2020000153  
ISSN 0041-8811  
E-ISSN 2665-0428  
Revista  
de la  
Universidad  
del Zulia  
Fundada en 1947  
por el Dr. Jesús Enrique Lossada  
Ciencias del  
Agro,  
Ingeniería  
y Tecnología  
Año 16 N° 45  
Enero - Abril 2025  
Tercera Época  
Maracaibo-Venezuela  
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época. Año 16, N° 45, 2025  
DOI: https://doi.org/10.5281/zenodo.14600156  
Estefanía Ramírez-Delgado et al // Identificación de genes homólogos a inhibidores de proteasas... 43-55  
Identificación de genes homólogos a inhibidores de proteasas presentes en el  
genoma del oomiceto patógeno de la familia de las solanáceas  
Estefanía Ramírez-Delgado *  
Verónica Ancona **  
Gustavo A. Frías-Treviño ***  
José Luis Hernández-Mendoza ****  
Israel García-León *****  
Jesús Di Carlo Quiroz-Velásquez ******  
RESUMEN  
La secuenciación de genomas de diversos patógenos del género Phytophtora ha conducido a la  
identificación de genes que codifican proteínas efectoras que permiten la evasión y manipulación de la  
defensa de la planta. El objetivo de la investigación fue la búsqueda e identificación de secuencias  
homólogas a proteínas inhibidoras de proteasas y glucanasas, dentro del genoma de P. capsici (CPV-282)  
aislado de chile en México. La Metodología consistió en analizar inhibidores de proteínas extracelulares  
(
(
EPI), inhibidores de proteasas con dominios tipo cistatina (EPIC) y proteínas inhibidoras de glucanasas  
GIP) reportadas en Phytophtora infestans, Phytophtora sojae, Phytophtora ramorum y Phytophtora brassicae.  
Resultados obtenidos: El análisis in silico reveló la presencia de genes homólogos a EPI10, EPIC3, PiGIP  
y PsGIP, a partir de los cuales se diseñaron oligonucleotidos para confirmar la predicción del análisis  
bioinformático. Las secuencias obtenidas de los productos amplificados por Reacción en Cadena de la  
Polimerasa permitieron identificar secuencias homólogas a inhibidores de proteasas tipo cistatina  
(
PcEPIC3) e inhibidores de glucanasas (PcGIP), dentro del genoma de P. capsici. Los resultados sugieren  
que el género Phytophthora comparte herramientas genéticas que le permiten manipular los sistemas de  
defensa de la planta y así ser eficientes en la colonización de su hospedero.  
PALABRAS CLAVE: Biotecnología, Gen, Evolución, Informática, Enzima.  
*
Tecnológico de Monterrey, Departamento de Bioingeniería, Jal. México. E-mail: biol.estefaniarmz@tec.mx  
*Texas A&M University-Kingsville Citrus Center, Weslaco, Texas, Estados Unidos. ORCID: https://orcid.org/0000-  
*
0
001-8860-0382. E-mail: Veronica.Ancona-Contreras@tamuk.edu  
** Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Saltillo, Coahuila, México. ORCID: https://orcid.org/0009-0004-  
553-8776. E-mail: servesa_gfriast@hotmail.com  
***Instituto Politécnico Nacional, Reynosa, Tamaulipas, México. ORCID: https://orcid.org/0000-0002-8686-1340.  
E-mail: jhernandezm@ipn.mx  
****Instituto Politécnico Nacional, Reynosa, Tamaulipas, México. ORCID: https://orcid.org/0000-0002-7876-1219.  
E-mail: igarcial@ipn.mx  
*****Instituto Politécnico Nacional, Reynosa, Tamaulipas, México. ORCID: https://orcid.org/0000-0002-6021-0427.  
*
4
*
*
*
E-mail: jquiroz@ipn.mx  
Recibido: 02/10/2024  
Aceptado: 04/12/2024  
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Identification of Genes Homologous to Protease Inhibitors Present in the  
Genome of the Pathogenic Oomycete of the Solanaceae Family  
ABSTRACT  
The sequencing of genomes of various pathogens of the Phytophtora genus has led to the  
identification of genes encoding effector proteins that allow evasion and manipulation of plant  
defense. The objective of the research was the search and identification of sequences  
homologous to protease and glucanase inhibitor proteins within the genome of P. capsici (CPV-  
282) isolated from chili in Mexico. The methodology consisted of analyzing extracellular protein  
inhibitors (EPI), protease inhibitors with cystatin-like domains (EPIC) and glucanase inhibitor  
proteins (GIP) reported in Phytophtora infestans, Phytophtora sojae, Phytophtora ramorum and  
Phytophtora brassicae. Results obtained: The in silico analysis revealed the presence of homologous  
genes to EPI10, EPIC3, PiGIP and PsGIP, from which oligonucleotides were designed to confirm  
the prediction of the bioinformatics analysis. The sequences obtained from the products  
amplified by Polymerase Chain Reaction allowed the identification of sequences homologous to  
cystatin-type protease inhibitors (PcEPIC3) and glucanase inhibitors (PcGIP) within the P.  
capsici genome. The results suggest that the Phytophthora genus shares genetic tools that allow it  
to manipulate the plant's defense systems and thus be efficient in the colonization of its host.  
KEYWORDS: Biotechnology, Genes, Evolution, Computer programming, Enzymes.  
Introducción  
El proceso coevolutivo entre plantas y patógenos ha robustecido el arsenal químico que  
regula su interacción (Toruño et al., 2016). Así, las plantas cuentan con enzimas hidrolíticas como  
glucanasas, quitinasas y proteasas, que representan un mecanismo de defensa importante a  
través de la degradación directa de la pared micelial del patógeno y, en el caso de las glucanasas,  
indirectamente a través de la liberación de oligosacáridos de b-1,3-glucanos (Karimi-Jashni et al.,  
2015; Sharpee y Dean, 2016). Por su parte, los patógenos han desarrollado mecanismos para  
escapar de esta actividad enzimática, tal es el caso de los fitopatógenos del género Phytophthora  
que son considerados de gran importancia por causar numerosas pérdidas en cultivos, así como  
por los daños en ecosistemas naturales en todo el mundo (Ho, 2018).Se han reportado diversos  
genes asociados a la patogénesis, que contribuyen a suprimir las respuestas de defensa en la  
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planta, produciendo moléculas inhibitorias que les permiten evadir la actividad de glucanasas y  
proteasas secretadas por el hospedero (Kamoun, 2006; Stassen y Van Den Achkerveken, 2011).  
Por ejemplo, P. sojae cuenta con genes que codifican inhibidores de glucanasas que  
interactúan con las endo-beta-1,3-glucanasas de la planta de soja durante la infección (Rose et  
al., 2002). Estas proteínas, denominadas proteínas inhibidoras de la glucanasa (GIP) comparten  
una similitud estructural significativa con la clase de tripsina proteasas serinas, pero contienen  
residuos catalíticos mutados y son proteolíticamente no funcionales (Damasceno et al., 2008).  
Las GIP se consideran como moléculas que inhiben la degradación de b-1. 3 / 1,6 glucanos en la  
pared celular del patógeno o la liberación de oligosacáridos que provocan la defensa por las endo-  
b-1,3 glucanasas del huésped (Wang y Wang, 2018).  
Se han descrito y caracterizado inhibidores extracelulares de proteasas, EPI1 y EPI10, de P.  
infestans, que perteneces a la familia de los inhibidores de la serina proteasa tipo Kazal (Tian et  
al., 2004; Tian et al., 2005). Además, este fitopatógeno secreta inhibidores de proteasas con  
dominios tipo cistatina, denominados EPIC (Tian et al., 2007). Se ha observado que los  
inhibidores EPI y EPI10 interactúan directamente con la serina proteasa P69B del tomate (Tian  
et al., 2004; Tian et al., 2005), mientras que los efectores EPIC1 y EPIC2B atacan e inhiben las  
proteasas apoplásticas Rcr3, PiP1 del tomate y las proteasas C14 tanto en tomate como en papa  
(
Song et al., 2009; Kaschani et al., 2010). Lo anterior pone de manifiesto que la sinergia entre las  
proteasas del huésped y los inhibidores del patógeno es un mecanismo de defensa-contra-  
defensa presente en la interacción planta-Phytophthora.  
En la literatura sólo se ha reportado la predicción de proteínas inhibidoras de la familia  
Kazal, en P. infestans, P. sojae, P. ramorum y P. brassicae (Tian et al., 2004; Tian et al., 2005). La  
secreción de este tipo de inhibidores parece ser parte de una estrategia de infección común para  
Phytophthora, ya que P. parasitica expresa un gen similar al EPI1 (Panabieres et al., 2005). En cuanto  
a inhibidores tipo GIP, recientemente se logró la caracterización de un gen codificante en P.  
capsici (Johnson et al., 2016).  
Con la expansión de la presencia de P. capsici en múltiples familias de hortalizas  
importantes, los esfuerzos de investigación se han centrado en comprender su epidemiología,  
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genética y los mecanismos de infección y virulencia (Castro-Rocha et al., 2015). Si bien se han  
logrado avances importantes en la identificación de múltiples genes involucrados en el proceso  
de infección de P. capsici, la mayor parte ha estado enfocada a efectores citoplasmáticos (Mafurah  
et al., 2015; Fan et al., 2018; Zhao et al., 2018) y elicitinas (Kim et al., 2009; Vijesh-Kumar et al., 2013).  
La presente investigación representa una contribución al entendimiento de los fenómenos que  
se suceden en las interacciones entre P capsisi y las plantas hospederas, motivado entre otras  
cosas porque no se han reportado genes que codifiquen para proteínas de los tipos EPIC, EPI y  
GIP en cepas mexicanas, integrando desde el análisis bioinformático hasta la confirmación de  
ellos por métodos moleculares.  
1
1
. Materiales y métodos  
.1. Análisis bioinformático  
La búsqueda de genes homólogos a las proteínas EPI, EPIC y GIP, se realizó empleando el  
programa Trace Archive Nucleotide BLAST en el genoma de P. capsici (taxid 4784). Para ello se  
utilizó como referencia los números de accesión de las proteínas reportadas presentes en P.  
infestans, P. sojae, P. ramorum, P. brassicae, (Rose et al., 2002, Tian et al., 2004; Tian et al., 2007;  
Damasceno et al., 2008). Se eligieron aquellos fragmentos cuyo valor de Query cover fuera mayor  
al 80% y una identidad superior al 70% a fin de incrementar la homología entre las secuencias.  
El porcentaje de similitud de las secuencias de interés, así como la ubicación en el genoma de P.  
capsici fue corroborado por medio del programa UGENE 1.31 (http://ugene.net/). Posteriormente  
se Primer-BLAST  
diseñaron  
primers  
específicos  
utilizando  
el  
programa  
(
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/tools/primer-blast/). Para ello se consideraron parámetros como  
que la longitud del amplicón fuera de 150–300 pb, temperaturas de alineamiento entre 55-61 °C,  
y un contenido de GC de 40–60% (Tabla 1). Para cada par de primers se realizó PCR in silico a fin  
de asegurar la especificidad, empleando para ello la herramienta UGENE 1.31.  
1
.2. Identificación de genes en P. capsici  
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En este estudio se utilizó la cepa CPV-282 de P. capsici, proporcionada por la Dra. Sylvia  
Patricia Fernández-Pavía (Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo- Instituto de  
Investigaciones Agropecuarias y Forestales). La cepa se conservó a temperatura ambiente en  
medio PDA. Para la obtención de biomasa, se tomaron discos de micelio del borde de la zona de  
crecimiento, se transfirieron a tubos FalconTM con 20 ml de caldo LB y se mantuvieron en  
agitación por 5 días a 30°C. La extracción de ADN se realizó con el DNeasy Plant Pro KitTM  
(
Qiagen, Hilden, Alemania), de acuerdo con las especificaciones del fabricante. El ADN obtenido  
fue cuantificado por medio de NanoDropTM (Thermo Scientific, USA). Con el propósito de  
amplificar las regiones homólogas a los genes codificantes para las proteínas de interés, se  
utilizaron los primers diseñados (Tabla 1) para las reacciones de PCR, las cuales fueron  
preparadas de acuerdo a las especificaciones del Taq PCR Core KitTM (Qiagen, Hilden,  
Alemania). Cómo control positivo se utilizaron primers específicos para P. capsici (Silvar et al,  
2
005). Todas las reacciones se realizaron en un volumen final de 50µl, conteniendo 1 µl de ADN,  
µl de 10x PCR buffer, 1 µl de 10mM dNTP mix, 0,5 µl de cada primer 10 µM, 0,25 µl de Taq  
5
ADN Polimerasa y se ajustó el volumen con agua libre de nucleasas. Las condiciones de la  
reacción fueron las siguientes: 94°C por 3 min, 94°C por 30 s, 55°C por 30s, 72°C por 60s, 35  
ciclos, y una extensión final de 72°C por 10 min. Los productos de PCR fueron visualizados en  
un gel de agarosa 1% y se estimó su tamaño con un marcador de peso molecular de 1000 pb. Los  
productos resultantes fueron secuenciados por Eurofins Genomics LCCTM (Kentucky, USA).  
Las secuencias que se obtuvieron fueron analizadas con el software CLC Sequence Viewer  
8
.0 ® y comparadas con las secuencias de referencia depositadas en la base de datos del NCBI  
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/). A partir de los productos amplificados se realizaron  
alineamientos de las secuencias con la herramienta BLAST  
https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi). Para la predicción de los marcos de lectura abierta de  
las secuencias de oligonucleótidos obtenidas, se utilizó la herramienta ORFfinder del NCBITM  
(
(
(
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/orffinder/).  
Se realizó la construcción de árboles filogenéticos utilizando CLC Sequence Viewer 8.0 ®,  
para analizar la relación entre las secuencias obtenidas de P. capsici y aquellas ya reportadas en  
otras especies, para PcEPIC3, PsGIP y PiGIP se utilizó el método de Neighbor Joining y la  
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medición de distancia nucleotídica con Kimura 80. Además, se realizó un análisis de Bootstrap  
con 1000 réplicas para analizar cómo se relacionan entre sí.  
2
2
. Resultados y discusión  
.1. Identificación in silico de proteínas homólogas en P. capsici  
En la búsqueda de genes homólogos a las proteínas EPI, EPIC y GIP, dentro del genoma de  
P. capsici, se analizaron un total de 35 proteínas tipo EPI, 13 proteínas tipo EPIC y 7 proteínas tipo  
GIP, las cuales han sido anteriormente reportadas en P. infestans, P. sojae, P. ramorum y P. brassicae  
(
Tian et al., 2007; Rose et al., 2002; Damasceno et al., 2008). Solamente EPI10 (accesión  
AY586282), EPIC3 (accesión AY935253), PiGIP1 (accesión EU443395) y PiGIP2 (accesión  
EU443392) de P. infestans cumplieron con los criterios de selección establecidos; un porcentaje  
de Query cover mayor a 80% y el porcentaje de identidad mayor al 70%. En el caso de GIP1  
(
accesión AF406607) de P. sojae el porcentaje de Query cover fue del 78% y el de identidad del  
8,81%, sin embargo, se tomó la decisión de incluirlo en el estudio para contar con dos referencias  
6
para las proteínas GIP, proveniente de distintas especies, y se descartó PiGIP2, para continuar  
con el análisis bioinformático.  
Posteriormente se llevó a cabo la corroboración del porcentaje de similitud de las secuencias  
de EPI10, EPIC3, PiGIP1 y GIP1 con el genoma de P. capsici. En todos los casos se encontró una  
similitud superior al 95%. Los fragmentos que alinearon con el genoma fueron tomados como  
referencia para el diseño de los primers (Tabla 1). La especificidad, ubicación y longitud de cada  
amplicón fue confirmada por medio del análisis de PCR in silico. Después de llevar a cabo el  
ensayo de PCR in vitro se obtuvieron productos con una longitud correspondiente a la estimada  
en el análisis bioinformático.  
2.2. Análisis de secuencias de Phytophthora  
El análisis mediante el alineamiento de las secuencias obtenidas del producto amplificado  
con los primers diseñados para PcEPIC3, reportó en el genoma de P. capsici una identidad del  
5,47% con el gen de la secuencia codificante para el inhibidor de la proteasa extracelular tipo  
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cistatina de la especie P. mirabilis (Sequence ID: KF531625.1). En el caso de los oligonucleótidos  
PiGIP y PsGIP el análisis reportó una identidad del 86,51% y 78,18% respectivamente, en ambos  
casos con la especie P. infestans (Sequence ID: XM_002899784.1) y su secuencia codificante del  
ARNm para una proteína inhibidora de glucanasas. La secuencia que se obtuvo con el primer  
PcEPI10, no reportó una referencia dentro de la base de datos, que permita asignar un gen de  
interés, por lo que no se consideró en el resto del trabajo.  
Tamaño  
del  
amplicón  
Nombre del  
primer  
Secuencia  
Tm*  
% GC  
PiGIP1-F  
CAGTCTTCGTTATCCCACAC  
GAGAAGGCTAGTAAGTTCGC  
ACGAATGGACGACTTCCTG  
CCGAGGGTAAACTTCATGGT  
GCTTGACAGACCGATCAGAA  
TGGGATAACGAAGACTGTGG  
GGCAGACCTTGATAGTTACG  
CGAAAATTCAGTGGGGTTTG  
60,4  
60,4  
60,2  
60,4  
60,4  
60,4  
60,4  
58,4  
50  
50  
52,6  
50  
50  
50  
50  
45  
1
1
1
70 bp  
62 bp  
62 bp  
PiGIP1-R  
PcEPI10-F  
PcEPI10-R  
PsGIP1-F  
PsGIP1-R  
PcEPIC3-F  
PcEPIC3-R  
2
99 bp  
Tabla1. Características de los primers diseñados en este estudio, para la amplificación de  
regiones homólogas a los genes codificantes para las proteínas EPI10, EPIC3 y GIP  
2.3. Predicción de Marcos de Lectura Abierta (ORF)  
Se llevó a cabo la predicción de marcos de lectura abierta de las secuencias de  
oligonucleótidos obtenidas y se determinaron las regiones comprendidas entre un codón de  
inicio y un codón de parada. Se identificó un ORF con una longitud de 396 nucleótidos (nt) y 131  
aminoácidos (aa) para PcEPIC3 y para PiGIP y PsGIP se determinó que tienen un mismo ORF,  
con una longitud de 777nt y 258aa.  
La construcción de los árboles filogenéticos por utilizando el método de Neighbor Joining,  
permitió realizar un análisis comparativo, donde se observa que P. capsici (PcEPIC3) tiene una  
afinidad del 98% con el clado de otras 3 especies de Phytophthora que codifican para proteínas  
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similares a los inhibidores de la cisteína proteasa. Respecto a PcGIP, se determinó un 96% de  
afinidad con otras proteínas inhibidoras de glucanasas codificads por P. infestans (figura 1).  
Figura 1. Arboles filogenéticos construidos de las secuencias obtenidas de la amplificación de  
los oligonuleótidos PcEPI3 y PcGIP, con el método de Neighbor Joining representando  
correlaciones entre P. capsici y las especies reportadas en la base de datos del NCBI.  
Los oomicetos son microorganismos filamentosos que incluyen una gran diversidad de  
fitopatógenos que secretan un arsenal de proteínas efectoras para atacar a sus hospederos y  
permitir la infección parasitaria. La secuenciación genómica ha revelado que algunas especies  
albergan un complejo catálogos de efectores en sus genes (Franceschetti et al., 2017). Siguiendo  
la hipótesis de que las especies de Phytophthora comparten la estrategia de evasión y manipulación  
de la defensa del huésped por medio de la secreción de determinados efectores (Birch et al., 2006;  
Wawra et al., 2012), este estudio describe un nuevo enfoque para la búsqueda e identificación de  
secuencias homólogas a proteínas inhibidoras de proteasas y glucanasas, dentro del genoma de  
un aislado mexicano de P. capsici (Reyes-Tena et al., 2019), reportadas en otras especies.  
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Estefanía Ramírez-Delgado et al // Identificación de genes homólogos a inhibidores de proteasas... 43-55  
Gran parte del repertorio de efectores de Phytophthora consiste en efectores apoplásticos, es  
decir, proteínas extracelulares que inhiben o contrarrestan los compuestos asociados a la defensa  
y las enzimas hidrolíticas de la planta. Las proteínas GIP son proteínas secretadas por  
Phytophthora para inhibir la degradación de β-1,3/1,6-glucanos en su pared celular, y que se une e  
inhibe específicamente a las EGasas de la planta (Damasceno et al., 2008). El análisis  
bioinformático que se llevó a cabo en este estudio para determinar la presencia de efectores tipo  
GIP en P. capsici, resulto en un par de secuencias homólogas: PiGIP y PsGIP, con un mismo ORF,  
lo que indica que aun con disimilitudes en sus secuencias, codifican para un mismo efector GIP.  
Así mismo ocurre con los efectores EPIC en P. infestans, que pueden no estar relacionados en  
secuencia pero han evolucionado de manera convergente para apuntar a la misma proteasa del  
hospedero (Song et al., 2009).  
Varios de los genes efectores codifican proteínas con una baja similitud de secuencias con  
proteínas conocidas, (Franceschetti et al., 2017), lo que pudo derivar la falta de asignación de  
secuencias homólogas para proteínas tipo EPI dentro del genoma de P. capsici, a pesar de su  
frecuente presencia en otras especies (Tian et al., 2004).  
La secuencia del efector EPIC3 está altamente conservado en P. infestans, P. sojae y P. ramorum  
(
Tian et al., 2007), así como en P. cactorum (Armitage et al., 2018). Los resultados obtenidos de los  
análisis de las secuencias mostraron una alta homología con las secuencia de los genes de EPIC3,  
siendo este el primer reporte para P. capsici y el primer caso reportado para un aislado mexicano  
de efectores tipo GIP. Las diferencias en la expansión de determinadas familias de genes,  
particularmente aquellos que codifican los dinámicos repertorios de efectores, son  
probablemente responsables de los diferentes rasgos entre las especies de Phytophthora, como lo  
es la especificad de sus hospederos y su variabilidad en patogenicidad (Hass et al., 2009).  
La expresión de enzimas de defensa por parte de la planta y su correspondiente proteína de  
inhibición en el patógeno, plantea un escenario de coevolución antagónica (Hein et al., 2009).  
Los efectores apoplásticos han surgido como actores importantes en la interacción planta-  
patógeno. Las secuencias homologas a proteínas GIP y EPIC reportadas en este estudio  
presentes en P. capsici, podrían actuar como factores de virulencia para suprimir la defensa de la  
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planta o como patrones moleculares para provocar la inmunidad de la planta (Wang y Wang,  
2018).  
Conclusiones  
Los hallazgos de este estudio resaltan que las herramientas genéticas existentes en otras  
especies de Phytophthora que derivan en mecanismos para la manipulación e intervención contra  
la defensa de la planta, también se encuentran presentes en P. capsici como secuencias homólogas  
a proteínas inhibidoras de proteasas y glucanasas. Además, que el análisis de las secuencias de  
genomas de Phytophthora hacen posible comprender la complejidad y posible funcionalidad de los  
efectores que hacen que este tipo de oomicetos sean patógenos tan eficientes y devastadores.  
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Agradecimientos  
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DOI: https://doi.org/10.5281/zenodo.14600156  
Estefanía Ramírez-Delgado et al // Identificación de genes homólogos a inhibidores de proteasas... 43-55  
Al Centro de Biotecnología Genómica del Instituto Politécnico Nacional (Laboratorio de  
Biotecnología Experimental), a Texas A&M University-Kingsville Citrus Center y a la UAAAN,  
Al Proyecto SIP IPN 20241994, 20242757, así como al programa EDI-IPN, por el apoyo para  
llevar a cabo el trabajo de investigación y al CONAHCYT – SNII.  
Conflicto de interés  
Los autores de este manuscrito declaran no tener ningún conflicto de interés.  
Declaración ética  
Los autores declaran que el proceso de investigación que dio lugar al presente manuscrito se  
desarrolló siguiendo criterios éticos, por lo que fueron empleadas en forma racional y profesional  
las herramientas tecnológicas asociadas a la generación del conocimiento.  
Copyright  
La Revista de la Universidad del Zulia declara que reconoce los derechos de los autores de los  
trabajos originales que en ella se publican; dichos trabajos son propiedad intelectual de sus  
autores. Los autores preservan sus derechos de autoría y comparten sin propósitos comerciales,  
según la licencia adoptada por la revista  
Licencia Creative Commons  
Esta obra está bajo una Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-Compartir Igual  
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.0 Internacional  
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA, Fundada el 31 de mayo de 1947  
UNIVERSIDAD DEL ZULIA, Fundada el 11 de septiembre de 1891  
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