Revista
de la
Universidad
del Zulia
Fundada en 1947
por el Dr. Jesús Enrique Lossada
DEPÓSITO LEGAL ZU2020000153
ISSN 0041-8811
E-ISSN 2665-0428
Ciencias del
Agro
Ingeniería
y Tecnología
Año 12 N° 32
Enero - Abril 2021
Tercera Época
Maracaibo-Venezuela
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. época. Año 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Alisis ctico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
284
Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología no
destructiva en el procesamiento alimentario: situación actual y
tendencias futuras
Vicente Tirado-Kulieva*
William Rolando Miranda Zamora**
Nelly Luz Leyva Povis***
RESUMEN
El Plasma frío surge como una tecnología no térmica con distintas aplicaciones en los
alimentos, con un mínimo efecto en su calidad. El objetivo de esta revisión fue analizar su
potencial no destructivo en la mencionada industria, para la cual, se recopiló información de
libros y artículos científicos de alto impacto, especialmente de los últimos años y fue
estructurada enfatizando, la conservación alimentaria y otros campos del procesamiento. De
acuerdo a las investigaciones consultadas, el plasma frío ha mostrado eficacia en la
descontaminación microbiana e inactivación enzimática, en la mejora de las características
sensoriales y fisicoquímicas de los alimentos, en la funcionalización del sistema de envasado
y también en el tratamiento de aguas residuales generadas. El mecanismo de acción se basa
en sus especies reactivas que, al tener contacto con los microorganismos y enzimas, los afecta
hasta su muerte y degradación, respectivamente. En la interacción con los compuestos como
el almidón, estas especies inducen en una mejora funcional significativa y preservan los
termosensibles como las vitaminas. De igual manera ocurre con la carga microbiana y qmica
de las aguas residuales, logrando su purificación. A pesar del enorme potencial detallado, al
ser una tecnología relativamente nueva, se requiere de mayor investigación para suplir sus
limitaciones, además de evaluar su uso sirgicamente con otras cnicas para mejorar el
proceso y sus resultados.
PALABRAS CLAVE: Innovación; procesamiento de alimentos; seguridad alimenticia;
agricultura; hortalizas; agua residual
*Universidad Nacional de Frontera, Sullana, Perú. ORCID: https://orcid.org/0000-0001-
8534-9153
**Docente Investigador. Universidad Nacional de Frontera, Sullana. Perú. ORCID:
https://orcid.org/0000-0002-0829-2568
***Docente Asociada. Universidad Nacional de Piura. Perú. ORCID: https://orcid.org/0000-
0003-1821-1044
Recibido: 30/10/2020 Aceptado: 17/12/2020
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
285
Critical analysis of the potential of cold plasma as a non-
destructive technology in food processing: current situation and
future trends
ABSTRACT
Cold plasma emerges as a non-thermal technology with different applications in food, with
a minimal effect on its quality. The objective of this review was to analize its non-destructive
potential in the mentioned industry, for which information was collected from books and
scientific articles of high impact, especially from the last years and it was structured
enphasizing food preservation and other processing fields. According to the consulted
researches, cold plasma has shown efficacy in microbial decontamination and enzymatic
inactivation, in the improvement of sensory and physicochemical characteristics of food, in
the functionalization of the packaging system and also in the treatment of generated
wastewater. The mechanism of action is base don its reactive species which, when in contact
with microorganisms and enzymes, affects them ultil their death and degradation,
respectively. In the interaction with compounds such as starch, these species induce a
significant functional improvement and preserve heat-sensitive compounds such as vitamins.
The same occurs with the microbial and chemical load of wastewater, achieving its
purification. Despite the enormous detailed potential, being a relatively new technology,
further research is required to address its limitations, as well as to evaluate its use
synergistically with other techniques to improve the process and results.
KEYWORDS: Innovation; food processing; food security; agriculture; vegetables; waste
water.
Introducción
En la actualidad, la industria de alimentos tiene problemas asociados con la higiene y
calidad alimentaria (Hati et al., 2018; Misra et al., 2018), siendo la sostenibilidad alimentaria,
uno de los más preocupantes (Feizollahi et al., 2020; Fellows, 2016) y debido a eso, los
consumidores al estar más preocupados por su salud, buscan alimentos seguros y que
cumplan con los criterios de calidad (Baggio et al., 2020; Lacombe et al., 2015; Niemira y sites,
2008; Pinela y Ferreira, 2015), pero a pesar de ello, las enfermedades de transmisión
alimentaria (ETAs) continúan siendo un reto, las cuales son ocasionadas por alimentos en
mal estado por especialmente acción de microorganismos (MO) pagenos y de
descomposición (Bermúdez-Aguirre et al., 2013; Liao et al., 2017; Niemira, 2012; Pan et al.,
2019a; Stoica et al., 2014), y enzimas naturales que también pueden causar su deterioro;
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
286
repercutiendo de manera general en rminos económicos y en la salud pública (Niemira,
2012; Ziuzina et al., 2014). Cabe destacar que esto afecta principalmente a las frutas, verduras
(Niemira y sites, 2008), carnes y demás alimentos frescos que, al no ser procesados o sí, pero
mínimamente, son más susceptibles y tienen una vida útil limitada (Liao et al., 2020; Pan et
al., 2019b).
Considerando lo previo, para obtener alimentos en óptimas condiciones, naturales,
nutritivos, atractivos, sabrosos e inocuos sin el empleo de conservantes y demás aditivos
químicos (Bermúdez-Aguirre et al., 2013; Scholtz et al., 2015; Surowzky et al., 2014), se
emplean diversos métodos de conservación para reducir o eliminar la carga microbiana en el
alimento y de igual manera con las alteraciones bioquímicas, logrando prolongar su vida de
anaquel (Fellows, 2016). Existen las tecnologías térmicas tradicionales que se han usado por
largo tiempo (Kaluwahandi et al., 2020) como la pasteurización, esterilización,
calentamiento óhmico, etc. (Niemira, 2012; Ziuzina et al., 2014), que, aunque sean eficientes
en la inhibición microbiológica y enzimática, suelen afectar las caractesticas sensoriales,
fisicoqmicas y nutricionales por la termosensibilidad de muchos compuestos que contienen
los alimentos (Alves et al., 2020; Liao et al., 2017; Pinela y Ferreira, 2015; Scholtz et al., 2015).
A causa de ello, con el fin de evitar el daño al alimento (Chizoba et al., 2017), también existen
las tecnologías no térmicas como el procesamiento a altas presiones, la irradiación, el campo
eléctrico pulsado, luz pulsada, luz ultravioleta (UV), ultrasonido, la aplicación de ozono,
entre otras (Baier et al., 2014; Kaluwahandi et al., 2020; Niemira, 2012; Pan et al., 2019b;
Ziuzina et al., 2014), que también ofrecen sus respectivas ventajas y con buenos resultados,
pero no logran reemplazar en su totalidad a las térmicas.
Para satisfacer la necesidad de aplicar tecnologías de conservación a bajas
temperaturas que sean igual de eficaces que las térmicas convencionales, se están
investigando nuevas alternativas o procesos complementarios a los comunes (Mandal et al.,
2018; Misra et al., 2014) como el congelamiento y la refrigeración (Pan et al., 2019a; Pankaj et
al., 2014), para garantizar la inocuidad alimentaria y conservar la mayor parte de sus
características y propiedades (Liao et al., 2020). En la última década, el plasma frío (PF) está
atrayendo cada vez más la atención al ser una tecnología no térmica prometedora (Chizoba
et al., 2017; Feizollahi et al., 2020; Sonawane et al., 2020; Thirumdas et al., 2017) que causa un
nulo o mínimo impacto en los atributos de los alimentos tratados (Hati et al., 2018; Pankaj et
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
287
al., 2018; Sarangapani et al., 2018; Stoica et al., 2014), evitando cambios en la composición
como la desnaturalización de las proteínas, el pardeamiento enzimático o no enzimático,
pérdida de vitaminas, cambios en las características sensoriales (olor, color, sabor, textura),
entre otras (Coutinho et al., 2018; Pan et al., 2019b), además de requerir bajos niveles de
energía (Alkawareek et al., 2014; Patil et al., 2016; Sonawane et al., 2020) y ofrecer un tiempo
de procesamiento muy corto (Alves et al., 2020).
El PF es una tecnología emergente económica, versátil y amigable con el ambiente
(Charoux et al., 2020; Gavahian et al., 2018; Han et al., 2019; Pankaj et al., 2014; Pankaj et al.,
2018) que se ha empleado principalmente como descontaminante en la industria médica,
electrónica y textil (Niemira, 2012; Pankaj et al., 2014), debido a su enorme potencial
antimicrobiano (Feizollahi et al., 2020) y por ello, además ha empezado a utilizarse en la
desinfección/esterilización de una gran variedad de alimentos (Chizoba et al., 2017; Pinela y
Ferreira, 2015), incluyendo la de sus empaques (Hati et al, 2018; Pankaj et al., 2014; Pankaj y
Keener, 2017), además de múltiples aplicaciones, aprovechando sus distintas propiedades
químicas.
Por lo tanto, esta revisión es la recopilación de los últimos estudios acerca de la
tecnología del PF y su aplicación en la industria alimentaria. A pesar de ser poco estudiada,
el PF abarca un gran campo de aplicación en la mencionada industria. Se tendrá como visión
general los fundamentos del plasma y obtención del PF y como enfoque principal, su uso
como técnica antimicrobiana, inactivador enzimático, su efecto en la calidad alimentaria, en
envases y recubrimientos comestibles y, además, en la descontaminación de aguas residuales,
con sus respectivos mecanismos de acción.
1. Materiales y Métodos
Para la presente revisión, se realizó la búsqueda de información de manera exhaustiva
y concisa de fuentes fidedignas en relación a la materia de estudio, el plasma frío y su
aplicación en la industria alimentaria. Las fuentes consultadas incluyen libros y
especialmente artículos científicos, los cuales fueron seleccionados a partir de revistas
reconocidas a nivel internacional, principalmente las de alto impacto indexados en Scopus y
Web of Science. Se priorizó la información más reciente, representando s del 65% la de los
últimos cinco años para poder tener una visión más amplia y precisa de las últimas
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
288
investigaciones. Asimismo, la estructuración del estudio se realizó de forma entendible,
diseñando tablas y figuras para una mejor comprensión del tema.
2. Fundamentos del Plasma Frío
2.1. Principios del plasma: fuentes y química
El plasma, debido a sus propiedades únicas, es denominado como el cuarto estado de
la materia (Baggio et al., 2020; Bourke et al., 2017; Fridman, 2008; Misra et al., 2011). Es un gas
ionizado (mediante la aplicación de energía) de forma total o parcial, compuesto por especies
reactivas (ER) como iones, electrones y átomos, moléculas y radicales libres (Charoux et al.,
2020; Chizoba et al., 2017; Kaluwahandi et al., 2020; Mandal et al., 2018; Mir et al., 2020;
Niemira, 2012) en el que se producen múltiples reacciones qmicas y radiación
electromagnética como la luz visible y la UV (Bao et al., 2020a; Chen et al., 2019; Schlüter et
al., 2013). Se considera que el plasma es un gas eléctricamente neutro (Lieberman y
Lichtenberg, 2005; Misra et al., 2011; Ozen y Singh, 2020) ya que la densidad de cargas
positivas y negativas, es la misma (Charoux et al., 2020; Munekata et al., 2020; Niemira,
2014). Además, es visualizado como una descarga de luz fluorescente brillante (Niemira,
2012; Stoica et al., 2014).
Puede ser obtenido utilizando diversas fuentes de energía como descargas de barreras
dieléctricas (DBD), descargas de corona (DC), descarga de arco eléctrico (DAE), arco de
deslizamiento (AD), chorro de plasma (CP), aguja de plasma (AP), radiofrecuencias (RF),
radiación de calor (RC), microondas (MO) y fotoionización (FI) (Hati et al., 2018; Liao et al.,
2017; Lieberman y Lichtenberg, 2005; Mir et al., 2020; Misra et al., 2014; Munekata et al.,
2020, Niemira, 2012; Ozen y Singh, 2020; Pan et al., 2019a; Sarangapani et al., 2018).
Chizoba et al. (2017); Fridman (2008) indican que, durante la generación del plasma,
además de la ionización, ocurren otras reacciones químicas como la excitación, desexcitación,
disociaciones, fragmentaciones, etc. y de acuerdo a Scholtz et al. (2015); Thirumdas et al.
(2017), su qmica se ve influenciada de factores como la composición del gas usado, la
humedad, la temperatura, la potencia, voltaje y fuente usada (Figura 1).
Niemira (2012) menciona que, el gas a ionizar puede ser aire, moléculas como el
oxígeno (O
2
), dióxido de carbono (CO
2
), nitrógeno (N
2
) o una mezcla que contenga gases
nobles como el Argón (Ar), Helio (He) o Neón (Ne). Munekata et al. (2020); Niemira (2014)
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
289
señalan que estos carecen de estructura hasta que se les aplica la energía necesaria para que
se rompan, liberando electrones, iones libres, etc. Las ER obtenidas más comunes de acuerdo
a los factores previamente vistos, son según Ji et al. (2020); Schlüter et al. (2013); Scholtz et
al. (2015); Thirumdas et al. (2017) las ER de oxígeno (ERO) como el oxígeno atómico (O), el
molecular o singlete (O
2
), el anión superóxido (O
2
), el ozono (O
3
) y el radical hidroxilo (OH);
las ER de nitrógeno (ERN), como el ión N
2
+
, el óxido nítrico (NO) y el peroxinitrito (ONOO
-
); diferentes formas de óxido de nitrógeno (NxOy), y luz UV. Si existen altos niveles de
humedad, pueden generarse especies como el anión H
-
, el ión H
2
O
+
, el hidronio H
3
O
+
, el anión
hidróxido (OH
-
), el peróxido de hidrógeno (H
2
O
2
) y demás especies con o sin excitación.
Como se aprecia, las especies predominantes varían especialmente por el gas utilizado.
Figura 1. Proceso de generación de plasma: gases empleados, parámetros de operación,
reacciones químicas ocurridas y especies reactivas generadas.
2.2. Tipos de plasma
En función de la temperatura y/o condiciones en las que se genera, se distinguen dos
tipos de plasma, el térmico y el no térmico (Baggio et al., 2020; Chen et al., 2019; Misra et al.,
2011; Scholtz et al., 2015).
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
290
Scholtz et al. (2015) explican que, para originar el plasma térmico, se necesitan niveles
extremos de presión (≥ 105 Pascal (Pa)) y potencia (hasta 50 Megawatts (MW)),
aplicándose, según Chen et al. (2019) en industrias como la metalúrgica y aeronáutica. Chen
et al. (2019); Charoux et al. (2020); Misra et al. (2016); Scholz et al. (2015) afirman que tiene
un equilibrio termodinámico en su sistema, al mantener la temperatura de manera uniforme
entre los electrones y demás especies. Schlüter et al. (2013) mencionan que un ejemplo de
plasma térmico podría ser una antorcha de plasma.
A diferencia del plasma térmico en la que la temperatura de los electrones (Te) oscila
entre 10
4
- 10
8
K, el del plasma no rmico está entre 300 K, pudiendo alcanzar hasta 10
4
K
(Han et al., 2019). Este último, el PF o también llamado plasma de baja temperatura (30 60
ºC) (Kaluwahandi et al., 2020; Misra et al., 2011; Stoica et al., 2014) se puede generar a
presiones que varíen entre <1 Pa, hasta 100 Pa, siendo el PF de baja presión o también a 101,325
Pa, considerado como el PF atmosférico (PFA). El PF es un “plasma de desequilibrio” ya que
la Te es mayor a la temperatura de los iones (Charoux et al., 2020; Schlüter et al., 2013;
Thirumdas et al., 2015) y como la temperatura global del gas es baja (Bourke et al., 2018;
Niemira, 2012; Scholtz et al., 2015), es ideal para la agricultura (Mir et al., 2020), áreas
médicas, sanitarias (Patil et al., 2016), para otras industrias como la textil, la electrónica y
alimentaria (Chen et al., 2019), recalcando que el PFA es el más usado en el procesamiento de
los alimentos (Chizoba et al., 2017; Kaluwahandi et al., 2020; Pan et al., 2019a; Pan et al.,
2020). Un ejemplo de plasma no térmico es una lámpara fluorescente (Schlüter et al., 2013).
3. Aplicación del plasma frío como tecnología de conservación alimentaria
El PF se propone como una tecnología de conservación no térmica con alto potencial
para prolongar la vida de anaquel de los alimentos (Liao et al., 2020; Pan et al., 2019a;
Sonawane et al., 2020; Ziuzina et al., 2014), basándose en la descontaminación microbiana
(Bermúdez-Aguirre et al., 2013; Bourke et al., 2018; Mandal et al., 2018; Misra et al., 2016;
Niemira y Sites, 2008; Pasquali et al., 2016; Patil et al., 2016; Sonawane et al., 2020; Stoica et
al., 2014), y la inactivación enzimática (Almeida et al., 2017; Bourke et al., 2017; Surowzky et
al., 2013; Ozen y Singh, 2020; Pan et al., 2019b).
De igual manera, según la investigación de Gavahian et al. (2020), el PF ataca los
enlaces qmicos de muchos plaguicidas comunes (como el paratión, ciprodinil y fludioxonil)
y alérgenos alimentarios (tropomiosina, inhibidor de la tripsina, entre otros).
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
291
Los MO pagenos son el principal problema de seguridad alimentaria (Bourke et al.,
2017) por agentes como las bacterias, hongos, esporas y virus (Bourke et al., 2018; Lacombe et
al., 2015; Misra et al., 2019; Mostafidi et al., 2020; Pankaj y Keener, 2017; Pasquali et al., 2016;
Stoica et al., 2014; Thirumdas et al., 2015), los cuales son culpables de las ETAs, pudiendo
causar infección, alergia, intoxicación (Scholtz et al., 2015) y hasta la muerte del consumidor.
Según lo recopilado, el PF demostró eficacia en la descontaminación de MO
incluyendo sus toxinas en gran variedad de alimentos (Figura 2) como frutas y verduras (Ji
et al., 2020; Kaluwahandi et al., 2020; Niemira, 2012; Pan et al., 2019a), productos cárnicos,
lácteos y derivados (Bourke et al., 2017; Stoica et al., 2014), frutos secos, cereales, granos
(Bourke et al., 2017; Gavahian et al., 2018; Misra et al., 2018) y productos procesados (Almeida
et al., 2017; Feizollahi et al., 2020; Ozen y Singh, 2020).
Figura 2. Actividad antimicrobiana del PF: a) efectos generales contra bacterias y hongos, b)
efectos específicos en toxinas bacterianas y fúngicas, c) algunos efectos ocasionados en
virus.
Las reacciones enzimáticas también son una preocupación para la industria
alimenticia (Scholtz et al., 2015; Ozen y Singh, 2020) al ocasionar cambios negativos en la
composición (Pankaj et al., 2013; Surowzky et al., 2013), repercutiendo en su calidad, por la
cual deben de ser inactivadas o inhibidas.
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
292
3.1. Potencial antimicrobiano
El PF al ser una tecnología no rmica, la temperatura no es un factor que tenga mucha
influencia en la esterilización (Patil et al., 2016). Su eficacia se ve afectada por la matriz
alimentaria (Liao et al., 2017), tipo de MO y población inicial (Pasquali et al., 2016; Phan et
al., 2017), las condiciones de operación: temperatura (Pan et al., 2019b), pH, humedad
relativa, potencial de oxidación-reducción (redox), conductividad (Pan et al., 2019a),
potencia y voltaje, el tiempo de procesamiento, tipo de exposición (directa o indirecta) tipo
de gas, tipo de fuente del plasma (Patil et al., 2016), especialmente, la cantidad y cualidad de
ER generadas (Alves et al., 2020; Bourke et al., 2017; Feizollahi et al., 2020; Gavahian et al.,
2018; Misra et al., 2011; Misra et al., 2019; Niemira, 2012; Pan et al., 2019a; Pankaj et al., 2014;
Stoica et al., 2014), radiación UV (Lacombe et al., 2015), visible e infrarroja (Coutinho et al.,
2018), las cuales atacan a ltiples objetivos de la célula microbiana (Hati et al., 2018; Patil
et al., 2016).
Las ER más estudiadas con respecto a su asociación en el efecto microbiano del PF,
son ERO como el O
2
, O
2
, O
3
, H
2
O
2
(Chizoba et al., 2017; Mandal et al., 2018), el peroxilo
(ROO), hidroperoxilo (HO
2
), etc. y ERN como NO, dióxido de nitrógeno (NO
2
) (Coutinho
et al., 2018; Stoica et al., 2014), ácido peroxinitroso (ONOO
-
), entre otras (Misra et al., 2017).
Un estudio de Kaluwahandi et al. (2020) informó que Ar mezclado con aire y agua
activada por PF tiene una fuerte actividad viral, basándose en el efecto que ocasiona a las
cadenas de polipéptidos, dañando la cápside viral. Como complemento, Stoica et al. (2014)
indicaron que la efectividad del PF contra los virus se da por la permeabilización de la
membrana celular, la inactivación de enzimas y el daño que causa a sus proteínas
intracelulares y ácidos nucleicos.
La mayoría de investigaciones concernientes a la descontaminación microbiana
aplicando PF es sobre el efecto contra las bacterias y hongos, principales agentes microbianos
en gran variedad de alimentos, incluyendo sus respectivos mecanismos de inactivación (Tabla
1).
3.1.1. Efecto antibacteriano
Según diversos estudios, el PF ha sido usado para desinfectar y/o esterilizar muchos
alimentos, principalmente de bacterias patógenas. Entre las que fueron afectados
eficazmente se encuentran la Escherichia coli (Baier et al., 2014; Bermúdez-Aguirre et al., 2013;
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
293
Mohamed et al., 2016; Ziuzina et al., 2014), Salmonella enterica Typhimurium, Listeria
monocytogenes (Niemira, 2012; Pankaj et al., 2014; Pasquali et al., 2016; Ziuzina et al., 2014),
Bacillus cereus, Pseudomonas aeruginosa y Staphylococcus aureus (Alkawareek et al., 2014).
El mecanismo de acción antibacterial producto de todas las ER se da porque estas al
penetrar su célula (Bourke et al., 2017; Misra et al., 2016; Pasquali et al., 2016), inician una
interacción química (Kaluwahandi et al., 2020; Niemira, 2012; Phan et al., 2017), dañando sus
membranas, permeabilizándolas, dando lugar a la fuga del ADN (Kaluwahandi et al., 2020;
Lacombe et al., 2015; Niemira, 2012; Misra et al., 2016; Phan et al., 2017), componentes como
el potasio, ácidos nucleicos, proteínas metabólicas (Stoica et al., 2014), inactivación de
enzimas (Pankaj y Keener, 2017), impacto en sus fosfolípidos y peptidoglicano por la
formación de peróxidos y aniones superóxidos (Misra et al., 2016) y que al evitar que las
bacterias activen sus defensas (Phan et al., 2017) o realicen alguna otra actividad metabólica
(Bourke et al., 2018) por la pérdida de la funcionalidad (Feizollahi et al., 2020), se provocan
alteraciones vitales (Bao et al., 2020a), hasta inducir la apoptosis o muerte celular (Munekata
et al., 2020).
La perturbación de la membrana celular se da por las fuerzas electroestáticas
generadas lo que ocasiona la electroporación y, por ende, la formación de poros,
repercutiendo en la fuga del contenido y posterior muerte de la célula (Feizollahi et al., 2020;
Lunov et al., 2015), lo cual fue comprobado mediante microscopía electrónica de barrido por
Bermúdez-Aguirre et al. (2013), quienes sostienen que las ER al ingresar a la célula,
reaccionan con sus componentes principales como las mitocondrias y el cleo e incluso,
según Hati et al. (2018), el ADN, involucrando a los rayos UV en la dimerización de la timina
y citosina. De forma específica, las ERO y ERN al ser los principales agentes bactericidas
(Misra et al., 2016), siendo las ERO las que cumplen el rol protagónico (Cheng et al., 2020;
Pankaj y Keener, 2017), Alkawareek et al. (2014); Bermúdez-Aguirre et al. (2013); Feizollahi
et al. (2020); Liao et al. (2017); Pasquali et al. (2016); Surowzky et al. (2013) manifiestan que
inducen a la peroxidación lipídica de las membranas microbianas, ocasionando daño
oxidativo, ruptura de la membrana y fuga del material intracelular. De acuerdo con Stoica et
al. (2014), la toxicidad de los radicales OH influye mayoritariamente en dicho efecto.
Matriz alimentaria
Microorganismo
Gas de
alimentació
n
Fuente de
plasma
Mejores parámetros
del proceso
Reducción microbiana
Referencias
Ensalada de maíz,
pepino, manzana y
tomate
Escherichia coli DSM
1116
Ar + 0.1 % O
2
CPAT
P: 8W, V: 6 kV, f: 1.1
MHz, Φ: 5 L/min, t:
60 s
1 ± 1.2, 4.7 ± 0.4, 4.7 ± 0, y 3.3
± 0.9 unidades logarítmicas
Baier et al.
(2014)
Lechuga, zanahoria
y tomate
E. coli
Ar
CP
V: 12.83 kV, f: 60 Hz,
Φ: 455.33 cm
3
/min t:
10 min
1.6 ciclos logarítmicos
Bermúdez-
Aguirre et
al. (2013)
Arándanos
Bacterias aeróbicas y
moho nativo
Aire
DBD
V: 12 kV, f: 5 Hz, t: 60
s
0.34-1.24 y 0.57-0.87 log
UFC/g para bacterias y
moho, respectivamente
Ji et al.
(2020)
Polvo de pimienta
roja
Aspergillus flavus y
Bacillus cereus
N
2
y He O
2
(9.8:0.2)
MO
P: 900 W, p: 667 Pa,
Φ: 1 L/min, t: 20 min
(A. flavus) y 30 min (B.
cereus)
2.5 ± 0.3 log esporas/g de
plasma en A. flavus, usando
N
2
y 3.4 ± 0.7 log esporas /g
en B. cereus, He O
2
Kim et al.
(2014)
Polvo de cebolla
Aspergillus brasiliensis,
B. cereus y E. coli
O157:H7
He
MO
P: 400 W, p: 0.7 kPa,
Φ: 1 L/min, t: 40 min
2.1, 1.6 y 1.9 log esporas/cm
2
en A. brasiliensis, B. cereus y E.
coli, respectivamente
Kim et al.
(2017)
Arándanos
Microflora nativa
(bacterias aerobias
totales y
levaduras/mohos)
Aire
PFA
P: 549 W, f: 47 kHz,
Φ: 4 pies
3
/min, p: 60
psi, t: 15-120 s
0.8 - 1.6 log UFC/g en
bacterias y 1.5 2 log
UFC/g en
levaduras/mohos
Lacombe et
al. (2015)
Fresas
Bacterias mesófilas
aerobias, levaduras y
moho nativo
Aire
DBD
V: kV, f: 50 Hz, HR:
42%, t: 5 min
2 log para las bacterias,
levaduras y moho
Misra et al.
(2014).
Manzana Golden
Delicious
E- coli O157:H7 y
Salmonella stanley
Aire
AD
V: 30 kV, f: Hz, Φ: 40
L/min, t: 3 min
3.4 3.6 log UFC/ml en E.
coli y 2.9 3.7 UFC/ml en S.
stanley
Niemira
(2008)
Achicoria roja
E. coli O157:H7 y
Listeria monocytogenes
Aire
DBD
V: 15 kV, f: 12.5 kHz,
Φ: 7 x 10
-3
m
3
/s, HR:
60%, t: 15 min (E. coli)
y 30 min (L.
monocytogenes)
1.35 log NMP/cm
2
en E. coli
y 2.2 log UFC/cm
2
en L.
monocytogenes
Pasquali et
al. (2016)
Semilla de tomate,
de garbanzo, avena,
trigo, frijol de soja,
cebada, frijol, maíz,
centeno y lentejas
Aspergillus spp. y
Penicillum spp.
Hexafluoruro
de azufre
(SF
6
)
MO
P: 300 W, p: 500
mTorr, t: 15 min
3 log para ambos hongos en
todas las semillas
Selcuk et al.
(2008)
Jugo de manzana
Citrobacter freundii
Ar + 0.1% O
2
CP
V: 65 V, f: 1.1 MHz, Φ:
5 L/min, T: 480 s
5 ciclos logarítmicos
Surowzky
et al. (2014)
Paocai (bano
fermentado)
Levaduras nativas
Aire
DBD
V: 60 kV, f: 50 Hz,
HR: 45%, t: 60 s
Eliminación total de las
levaduras, reteniendo y
propiciando la
propagación de las
bacterias ácido lácticas, de
importancia fermentativa
Zhao et al.
(2020)
Tomates, cerezas y
fresas
E. coli, Salmonella
entérica serovar
Typhimurium y L.
monocytogenes
Aire
DBD
V: 70 kV
RMS
, t: 300 s
4.2, 3.8 y 3.5 log
UFC/muestra en L.
monocytogenes, S. Stanley
y E. coli, respectivamente
Ziuzina et
al. (2014)
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
296
De acuerdo a ltiples investigaciones, las bacterias Gram negativas tienen
mayor susceptibilidad a los efectos del PF que las Gram positivas, debido a que estas
últimas tienen mayor cantidad de peptidoglicano y mayor estabilidad en su pared
celular, frente al menor contenido de las negativas (Bourke et al., 2017; Liao et al., 2017).
Como era de suponerse, Bourke et al. (2017) agregan que las bacterias anaerobias son
muy sensibles a las ERO, quienes les causan daños significativos a su membrana
citoplasmática y ADN.
3.1.2. Efecto antifúngico
Los hongos, especialmente los mohos son responsables de cambios indeseables
y hasta del deterioro en muchos alimentos (Kaluwahandi et al., 2020), lo cual tiene un
fuerte impacto negativo en la seguirdad alimentaria (Adebo et al., 2020; Misra et al.,
2018). Con base en Misra et al. (2018), los hongos se desarrollan en todo tipo de
alimentos, causándoles decoloración, sabor desagradable, propágulos y putrefacción.
Las micotoxinas producidas por hongos de los géneros Aspergillus, Alternaria,
Fusarium, Penicillium (Adebo et al., 2020; Misra et al., 2018), Stachybotrys y Claviceps
(Adebo et al., 2020), suponen el mayor riesgo de este tipo de MO, las cuales pueden
contaminar al producto en distintas etapas de la cadena alimentaria. De acuerdo con
Annapure (2018), las aflatoxinas son las más tóxicas, cancerígenas y teratogénicas de
todas las micotoxinas y que son producidas por Aspergillus flavus y Aspergillus parasiticus.
Para contrarrestar la contaminación fúngica en los alimentos, el PF emerge como
alternativa de esterilización no térmica que ya ha sido probada, obteniendo resultados
favorables (Kaluwahandi et al., 2020) contra Aspergillus spp, Penicillium spp. (Selcuk et al.,
2018), algunas levaduras nativas indeseables (Zhao et al., 2020), y especies espeficas
como A. brasiliensis (Kim et al., 2017), A. flavus (Kim et al., 2014), entre otras.
Adicionalmente, el PF también mostró potencial contra las micotoxinas (Adebo et al.,
2020; Pankaj y Keener, 2017) y esporas (Kim et al., 2014; Misra et al., 2018; Pankaj et al.,
2014), siendo las más resistentes y de difícil eliminación.
El mecanismo del efecto frente a los hongos es que, al tener contacto con las ER
del PF que actúan de manera sinérgica (Kaluwahandi et al., 2020), estas inactivan las
funciones de la membrana celular, causan cambios morfológicos en su estructura,
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
297
aumentando la permeabilidad, ocasionando oxidación y fuga del material intracelular,
especialmente el ADN, conllevando a la apoptosis de las células fúngicas (Misra et al.,
2018; Misra et al., 2019; Pan et al., 2020). Además, según Misra et al. (2018) causan otros
dos como la deformación en la punta del micelo y destrucción de diversos
componentes celulares como las proteínas (Misra et al., 2018).
La descomposición de las micotoxinas se origina por la interrupción de las
funciones celulares de los hongos, lo que ocasiona la degradación estructural (Misra et
al., 2018), la ruptura de enlaces y de grupos funcionales (Adebo et al., 2020).
Finalmente, las micotoxinas pueden ser eliminadas o degradadas a otros productos
menos tóxicos (Misra et al., 2018).
Es preciso destacar que las células fúngicas tienen mayor resistencia que las
bacterianas ya que los hongos poseen una pared celular más rígida compuesta de
quitina (Liao et al., 2017) frente a la de las bacterias que, aunque está constituida por
peptidoglicano, es menos gruesa,
3.2. Inactivación de enzimas
Las enzimás endógenas son otro factor de descomposición de los alimentos,
pudiendo afectar su calidad por los cambios que genera en sus características
sensoriales como olor, color (decoloración) y sabor (enranciamiento), fisicoqmicas
como la textura y viscosidad, y nutricionales como ocasionar un desequilibrio en el
metabolismo fenólico y catalizar reacciones de peroxidación (Han et al., 2019; Mir et
al., 2020; Pankaj et al., 2013; Pasquali et al., 2016; Surowzky et al., 2013). Las más
comunes en frutas y hortalizas son la lipasa (LPS) y lipoxigenasa (LOX), causantes del
enranciamiento; la polifenol oxidasa (PFO) y peroxidasa (POX) que ocasionan
pardeamiento y decoloración (Han et al., 2019; Misra et al., 2016; Pankaj et al., 2013),
siendo estas dos últimas, las principales (Surowzky et al., 2013; Thirumdas y
Sarangapani, 2015) y, además, la pectin metil esterasa (PME), agente causante del
ablandamiento (Pan et al., 2020).
Considerando el impacto negativo en la seguridad alimentaria en general,
usualmente se emplean tecnologías térmicas para inactivar las enzimas, como la
esterilización, pasteurización y escaldado (Ozen y Singh, 2020; Pankaj et al., 2013), que
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
298
al afectar también las características del alimento, el PF se origina para resolver esa
problemática, demostrando un enorme potencial como técnica no destructiva de
conservación alimentaria (Han et al., 2019; Mir et al., 2020; Misra et al., 2016; Munekata
et al., 2020; Pan et al., 2019a; Surowzky et al., 2013; Thirumdas et al., 2017; Thirumdas y
Sarangapani, 2015).
El mecanismo de inactivación de enzimas, al ser una proteína, se basa por el
efecto que tienen las ER en la estructura primaria, secundaria y terciaria (Figura 3)
(Han et al., 2019; Munekata et al., 2020), ocasionando rupturas o modificaciones en sus
enlaces, especialmente en los principales (Misra et al., 2016). Inducen cambios
químicos en la cadena de aminoácidos como triptófano, cisteína y tirosina (Khani et al.,
2017), degradan grupos funcionales de importancia como el carboxilo (-COOH) y
amino (-NH
2
) (Misra et al., 2016; Munekata et al., 2020).
Figura 3. Daño causado en la estructura primaria, secundaria y terciaria de las enzimas
endógenas de los alimentos por efecto de la interacción química de las especies
reactivas del plasma frío.
Espeficamente se ha demostrado que el PF provoca la reducción o pérdida de
la estructura secundaria hélice alfa (α) y el incremento de la hoja beta (β) (Khani et al.,
2017; Han et al., 2019; Munekata et al., 2020; Surowzky et al., 2013). En la estructura
terciaria, Alkawareek et al. (2014) indican que el PF la afecta de distintas maneras,
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
299
incluyendo la oxidación de las cadenas laterales de aminoácidos o la interrupción de la
unión de los enlaces de hidrógeno.
Además de reducir o inactivar la actividad de las enzimas indeseables, tal y como
demostraron Han et al. (2019), el PF puede aumentar la actividad de las enzimas de
interés alimentario y para la salud como la α-amilasa y antioxidantes como la CAT y
superóxido dismutasa (SOD).
En la investigación de Khani et al. (2017), emplearon una mezcla de aire y He, y
DBD como fuente para generar PF y aplicarlo en la inactivación de la POX del tomate,
obteniendo mejores resultados con P: 20 W, V: 10 kV, f: 20 kHz, Φ: 3 L/min y t: 4 min.,
logrando una reducción significativa de la actividad enzimática de 100 % a 3.71%,
demostrando eficacia para evitar la degradación de la calidad de los alimentos. Pankaj
et al. (2013) se enfocaron en el mismo alimento y enzima con V: 30, 40 y 50 kV y t: 1-5
min, concluyendo que la actividad de la POX disminuía a a medida que pasaba el tiempo
de tratamiento y aumentaba el voltaje, es decir, existía una relación inversamente
proporcional, siendo un factor de suma importancia a tener en cuenta para posteriores
experimentaciones.
Particularmente, en los resultados de Ji et al. (2020) aplicando PF en arándanos
en condiciones de almacenamiento, a partir de aire y DBD con V: 2 kV, f: 5 Hz, HR: 65%,
t: 60 s y t almacenamiento: 0-40 días, se notó que la actividad de las enzimas POX y
SOD fue menor en los primeros 20 días con respecto a la muestra control, pero
posteriormente, aumentó. En el caso de la CAT, su actividad se mantuvo por encima de
la muestra control, teniendo enormes diferencias a partir del día 30, cuando la actividad
en la muestra control, eran mínimas. Estos datos obtenidos demuestran que debe de
haber una evaluación más exhaustiva sobre el efecto del PF en las enzimas endógenas
alimentarias al igual que su mecanismo, para poder tener un mayor entendimiento
sobre las interacciones qmicas y lograr formular un modelo matemático que pueda
predecir los resultados.
Asimismo, Surowzky et al. (2013) determinaron en su estudio que el PF
generado por CP con una mezcla de Ar y 0.1% de O
2
, V: 65 V, f: 1.1 MHz, Φ: 5 L/min y
t: 0-360 s, es capaz de reducir la actividad enzimática de PFO y POX en un sistema
alimentario modelo. La reducción fue de 90% después de 180 s, y de 85%, a los 240 s,
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
300
para el PFO y POX, respectivamente. Se concluyó que el efecto se basaba en la
modificación de la estructura secundaria de la enzima, ocasionando la disminución de
la hélice α y el aumento de la región de la hoja β.
4. Plasma Frío en el procesamiento de los alimentos
El PF además de emplearse como tecnología de conservación de los alimentos,
tiene potencial en otras operaciones en el procesamiento alimentario (Figura 4) (Bao et
al., 2020a; Bourke et al., 2018; Feizollahi et al., 2020; Han et al., 2019; Hati et al., 2018;
Pan et al., 2019b; Surowzky et al., 2013), como en la descontaminación de superficies
inertes (Hati et al., 2018), biomateriales (Gavahian et al., 2018; Pankaj et al., 2013) y
equipo de procesamiento (Mostafidi et al., 2020; Surowzky et al., 2014), degradación
de plaguicidas (Bourke et al., 2017; Gavahian et al., 2020; Mir et al., 2020; Pan et al.,
2019b; Phan et al., 2017), alérgenos (Gavahian et al., 2020; Mohamed et al., 2016;
Sarangapani et al., 2018), reducción y/o eliminación de componentes antinutricionales
y otros compuestos tóxicos (Pankaj y Keener, 2017), modificación de la humectabilidad
de la superficie (Grzegorzewski et al., 2010), modificación fisicoqmica del almidón
(Chizoba et al., 2017; Gavahian et al., 2018; Mostafidi et al., 2020; Sarangapani et al.,
2018; Sonawane et al., 2020;Thirumdas et al., 2017), modificación del material de
envasado (Oh et al., 2016; Pankaj et al., 2014; Sonawane et al., 2020), hidrogenación de
aceites vegetales para generar aceites libres de trans (Mohamed et al., 2016),
germinación de semillas como alimentos funcionales (Charoux et al., 2020; Hati et al.,
2018; Thirumdas et al., 2017) e incluso en el tratamiento de aguas residuales (Chizoba
et al., 2017; Jiang et al., 2016; Hati et al., 2018; Mohamed et al., 2016).
4.1. Impacto en la calidad alimentaria
Con el pasar del tiempo, es mayor el interés por la búsqueda de tecnologías
innovadoras de procesamiento alimentario que además de que ayuden a obtener
alimentos seguros, estos mantengan su calidad (Mir et al., 2020; Misra et al., 2011). El
PF, al emplearse en bajas temperaturas, se evitan efectos térmicos indeseables,
manteniendo íntegramente las características de los productos (Alves et al., 2020;
Almeida et al., 2017; Charoux et al., 2020; Cheng et al., 2020; Feizollahi et al., 2020;
Grzegorzewski et al., 2010; Ji et al., 2020; Liao et al., 2020; Misra et al., 2015; Pan et al.,
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
301
2019b; Sarangapani et al., 2018; Scholtz et al., 2015; Thirumdas y Sarangapani, 2015),
minimizando los daños especialmente para los compuestos termosensibles (Alves et al.,
2020; Coutinho et al., 2018; Mir et al., 2020; Misra et al., 2018; Niemira, 2012; rez-
Andrés et al., 2019; Phan et al., 2017; Scholtz et al., 2015; Sonawane et al., 2020).
Adicionalmente, ofrece la ventaja de influir positivamente en las características
alimentarias (Tabla 2).
Figura 4. Potenciales aplicaciones del PF en la industria alimentaria.
Nota: El proceso de germinación de semillas fue incluido ya que la producción de
germinados, un alimento rico en compuestos bioactivos, está teniendo cada vez más
auge.
Aunque el efecto en los atributos sensoriales de los alimentos sea mínimo
(Mandal et al., 2018; Pan et al., 2019a), dichas características pueden verse afectadas
dependiendo del efecto que tenga el PF con los componentes de la matriz alimentaria,
como el pH, proteínas, vitaminas, antocianinas, etc. (Pan et al., 2019a).
Matriz
alimentaria
Gas de
alimentación
Fuente de
plasma
Mejores parámetros
del proceso
Principales hallazgos
Referencias
Arroz
Aire
DBD
V:20 kV, HR: 56%, t:
15 min
Mejora de la hidrofilicidad, energía superficial,
tiempo de cocción, dureza y de la biodisponibilidad
del hierro. Reducción de la dureza, de la humedad
(14.13% a 13.07%) y de la amilosa (25.33% a 19.52%).
Aumento de proteínas (5.50% a 5.87%)
Akasapu et
al. (2020)
Jugo de naranja
prebiótico
Aire
DBD
V: 70 kV, f: 50 Hz, t:
60 s
Degradación de fructooligosacáridos no
significativa. Mínima diferencia en el valor L* (0.16),
< 3% en el cromático (0.75) y < 2% en el tonal (1.74),
lo cual no compromete en la aceptación del
consumidor. Aumento del contenido de ácido
ascórbico (de 35.10 ± 0.35 mg/100 mL a 41.11 ± 0.33
mg/100 mL con exposición directa y 49.21 ± 0.88
mg/100 mL de forma indirecta) y cítrico (> 29% con
exposición directa y >34 % con exposición indirecta,
aproximadamente.
Almeida et
al. (2017)
Orujo de tomate
Aire, Ar, He y
N
2
DBD
V: 60 kV, f: 60 Hz, t:
15 min
Disminución del ángulo de contacto con el agua,
acelerando el secado. Incremento de la capacidad
antioxidante, especialmente empleando N
2
(30%).
Aumento del rendimiento de extracción de
compuestos fenólicos en un 10% (con He, N
2
).
Bao et al.
(2020a)
Orujo de uva
Aire
DBD
V: 60 kV, f: 60 Hz, t:
15 min
Reducción del ángulo de contacto con el agua.
Aumento de hasta 22.8% en el rendimiento de
extracción de fenoles (principalmente antocianinas)
y de la capacidad antioxidante hasta 34.7%.
Bao et al.
(2020b)
Lechuga de
cordero
O
2
RF
P: 75 y 150 W, t: 120 s
Aumento significativo del ácido protocatecuico
(>50%), luteolina (>100%) y disometina (>150%).
Incremento de la humectabilidad.
Grzegorzew
ski et al.
(2010)
Arándanos
Aire
DBD
V: 12 kV, f: 5 Hz, t: 60
s
Reducción de firmeza. Incremento de compuestos
fenólicos totales (45%) y antocianinas (51%) en el
día 20 de almacenamiento.
Ji et al.
(2020)
Harina de trigo
duro y blando
Aire
DBD
V: 70 kV, t: 10 min
Incremento de la viscosidad y módulo de elasticidad
de la harina de trigo duro. Mejora en la fuerza de la
masa y en el tiempo de mezcla; disminución de la
hoja beta, aumento de la lice α y los giros B, en
ambas harinas.
Misra et al.
(2015)
Proteínas
(hemoglobina,
gelatina de cerdo
y proteína de
pulmón de
bovino)
Aire
DBD
V: 80 kV
RMS
, t: 15 min
Mejoras significativas en las propiedades
funcionales, reológicas y gelificantes, como
solubilidad, capacidad emulsionante, capacidad de
retención de agua y aceite e hidrofobicidad
superficial.
Pérez-
Andrés et al.
(2019)
bano
fermentado
(paocai)
Aire
DBD
V: 60 kV, f: 50 Hz,
HR: 45%, t: 60 s
Mayor consumo de azúcar reductor, aumentando
en 72.34% el contenido de ácido y, por consiguiente,
una reducción del pH (3.98) después de 7 días.
Reducción de 48.54% de nitritos, 22.22% a
comparación de la pasteurización y de igual manera
en la mejora e incremento de la firmeza y el valor b*
en 12.53% y 26.26%, respectivamente, influenciando
en una reducción del ablandamiento y
oscurecimiento.
Zhao et al.
(2020)
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
304
Su efecto ha sido demostrado satisfactoriamente en la mejora de las cualidades
organolépticas (Hati et al., 2018) y de la funcionalidad del alimento debido al
incremento de muchos componentes (Bao et al., 2020a; Bourke et al., 2018; Chizoba et
al., 2017; rez-Andrés et al., 2019; Sarangapani et al., 2018; Sonawane et al., 2020) como
los carbohidratos, proteínas, aminoácidos (Alves et al., 2020), vitaminas como el ácido
ascórbico (Almeida et al., 2017), pigmentos como antocianinas (Pérez-Andrés et al.,
2019), antioxidantes (Ji et al., 2020) como los compuestos fenólicos (Thirumdas et al.,
2016), otros compuestos volátiles (Bourke et al., 2018; Pankaj y Keener, 2017), etc.,
además, teniendo como objetivo, aumentar su rendimiento (Bao et al., 2020b) y
biodisponibilidad (Akasapu et al., 2020; Bao et al., 2020a). Específicamente, con base
en Mandal et al. (2018), se ha evidenciado que el PF tiene la capacidad de preservar
compuestos bioactivos de interés alimentario y farmacológico, con resultados efectivos
en el ácido ascórbico, glutatión, α-tocoferol, β-caroteno y flavonoides, logrando
conservar especialmente la actividad antioxidante del alimento.
El ablandamiento es un problema común relacionado a la textura del alimento,
repercutiendo en su calidad (Pan et al., 2020 y por ello, el PF se plantea como alternativa
para mejorar las propiedades texturales, comprobándose su eficacia en legumbres,
cereales (Thirumdas et al., 2016), otros granos y también en masa de pan (Hati et
al.,2018). El almidón, uno de los ingredientes y compuestos alimentarios más
importantes, tiene influencia directa en la textura de los productos y por eso, debe
asegurarse su correcta funcionalidad y vida útil, especialmente del nativo el cual es más
susceptible a causa de diversas limitaciones como su insolubilidad en frío, el tener una
rápida retrogradación (Thirumdas et al., 2017), además de pérdida de viscosidad y de
espesamiento al finalizar el proceso de cocción. Thirumdas y Sarangapani (2015)
afirman que el PF puede aplicarse como aditivo para solucionar las deficiencias del
almidón nativo, produciéndole cambios deseables. De acuerdo con Mandal et al. (2018)
eso se debe al efecto de las ER del PF y que, según Thirumdas et al. (2017), afectan su
estructura qmicamente mediante el aumento de energía, integración de grupos
funcionales, despolimerización e incluso actúan como agentes reticulantes,
repercutiendo en mejoras en el poder de hinchamiento, solubilidad, absorción de agua,
caractesticas de pegado y especialmente, la resistencia en condiciones en adversas.
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
305
Al igual que en el almidón, Pérez-Andrés et al. (2019) señalan que el PF tiene un
efecto similar en las proteínas, ya que a partir de las modificaciones que ocasiona en su
estructura, se producen cambios positivos y significativos en sus propiedades
funcionales, gelificantes y reológicas. Asimismo, se concluyó que el impacto dependía
de la naturaleza nativa de la proteína.
De la misma forma, ha sido aplicado en subproductos agroindustriales, como los
resultantes del procesamiento del tomate (Bao et al., 2020a) y la uva (Bao et al., 2020b),
dándoles un valor agregado a los usualmente considerados como residuos y también
reducir la contaminación ambiental que representan debido a su descomposición.
Al probarse experimentalmente el potencial del PF en la calidad alimentaria, es
conveniente perfeccionar la cnica individual para poder desarrollar una combinada
con otras tecnologías para obtener resultados más óptimos.
4.2. Envases de alimentos y biopolímeros de recubrimiento
Los materiales de envasado son muy empleados en la industria alimentaria. Los
s usados para productos frescos perecederos son el ácido poliláctico (PLA), el
tereftalato de polietileno (PET) de baja y alta densidad, el polipropileno (PP), el
polietileno (PE) y vidrio (Feizollahi et al., 2020; Pan et al., 2019a). Estos se emplean
para mantener la calidad del producto al protegerlo de la contaminación u otro tipo de
do exterior durante su manipulación, transporte y almacenamiento y por ello, si no
se encuentran en condiciones óptimas microbiológicamente, pueden contaminarse y de
igual manera los alimentos, ocasionando pérdidas económicas y daños en la salud
(Misra et al., 2011; Pankaj et al., 2014; Thirumdas y Sarangapani, 2015).
Con el objetivo de descontaminar los envases alimentarios, sin afectar a los
productos, se propone al PF como técnica alentadora para sustituir las tecnologías y
tratamientos convencionales (Chizoba et al., 2017; Kaluwahandi et al., 2020; Mandal et
al., 2018; Misra et al., 2011; Munekata et al., 2020; Pankaj et al., 2014; Pankaj y Keener,
2017; Sonawane et al., 2020), especialmente para el material de embalaje sensible a altas
temperaturas (Bourke et al., 2018; Mandal et al., 2018; Oh et al., 2016;) como el PET y el
policarbonato (Thirumdas y Sarangapani et al., 2015), siendo económico, atóxico, sin
causar efectos secundarios en el envase ni en el alimento y sin dejar residuos (Hati et
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
306
al., 2018; Pan et al., 2019a; Pankaj et al., 2014; Pankaj y Thomas, 2016; Scholtz et al., 2015;
Thirumdas y Sarangapani, 2015). Incluso, según Pankaj y Thomas (2016), el PF es tan
efectivo al igual que una correcta esterilización, ya que evita la recontaminación
posterior al tratamiento.
También ofrece la capacidad de modificar las cualidades del empaque o integrar
nuevas funcionalidades específicas de interés (Kaluwahandi et al., 2020; Mandal et al.,
2018; Oh et al., 2016; Pan et al., 2019a; Pan et al., 2019b; Pankaj y Thomas, 2016;
Sarangapani et al., 2018; Thirumdas y Sarangapani, 2015), como, por ejemplo, en el
aumento de la energía superficial, mejorando la humectabilidad e hidrofobicidad
(Scholtz et al., 2015), también para mejorar la imprimibilidad, adhesión o antiadhesión,
la resistencia a fallos mecánicos (Pankaj et al., 2014), las características de barrera y
sellado, reduciendo la pentración de O
2
, CO
2
y vapor de agua (Pan et al., 2019a; Pankaj
et al., 2014), y contaminantes no deseables, (Hati et al., 2018). Asímismo, además de los
envases comunes, el PF muestra potencial de aplicación en materiales de empaque
activos e inteligentes (Pankaj et al., 2014), en películas y recubrimientos comestibles
(Mandal et al., 2018; Pankaj y Thomas, 2016; Thirumdas y Sarangapani, 2015).
Las ER del PF encargadas de los cambios en el envase (Munekata et al., 2020),
intervienen en la generación de grupos polares o reticulación de las moléculas y por ello
se da la activación de la superficie (Pan et al., 2019a). Además, Hati et al. (2018) plantean
que otro mecanismo de acción de las especies es por su efecto en la sustracción o adición
de grupos funcionales de la composición del empaque, logrando influir de forma directa
en las propiedades antimicrobianas y mecánicas como la absorción, sellado y adhesión.
Uno de los estudios que demostró el gran potencial del PF es, por ejemplo, el de
Oh et al. (2016) sobre su efecto en las características físicas de la harina de soja
desgrasada (y glicerol en proporción 10:3) empleada como película en el envasado de
salmón ahumado, usando diversos gases como O
2
, N
2
, He, Ar y aire, con una potencia
de 400 W, por 15 min. En los mejores resultados se logró el aumento de la resistencia a
la tracción (6.8%), elongación (13.4%) y la propiedad de barrera (24.4%). Además, se
comprobó que, con la adición de la pecula, la oxidación lipídica era más lenta y en el
salmón, su dureza duraba por más tiempo.
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
307
4.3. Tratamiento de aguas residuales
En la industria de los alimentos, el agua es de vital importancia al emplearse en
gran volumen para el procesamiento de los alimentos, para los procesos rmicos, la
limpieza y lavado de las zonas y equipos, etc. A causa de su enorme consumo, de igual
manera se generan las aguas residuales, las cuales están compuestas de materia orgánica
en gran proporción como carbohidratos, proteínas, grasas, vitaminas y minerales
(Chizoba et al., 2017; Hati et al., 2018; Jiang et al., 2016; Patange et al., 2018) y que, si no
son tratadas, pueden representar un riesgo microbiológico (Hati et al., 2018;
Sarangapani et al., 2018), afectando el ambiente y, por consiguiente, la salud de los seres
vivos.
A causa de la composición de los efluentes, se requiere de tecnologías complejas
para su tratamiento (Chizoba et al., 2017; Sarangapani et al., 2018), siendo las más
utilizadas el procesamiento aeróbico y anaeróbico, la electroquímica, ultrafiltración,
cloración, radiación, osmosis inversas, entre otras (Jiang et al., 2016; Patange et al.,
2018). Estas, además de ser costosas y requerir altos niveles de energía, no logran una
completa purificación.
El PF emerge como opción tecnológica viable y efectiva para el tratamiento de
contaminantes acuosos (Sarangapani et al., 2018) que ya ha sido probada en efluentes
del procesamiento de tomates, remolachas, palmas datileras y moras, en los que, en la
investigación de Mohamed et al. (2016), empleando Ar con un flujo de 4.5 L/min y por
90 s, se logró la descontaminación de Escherichia coli, Shigella boydii, Enterococcus faecalis,
Pseudomonas aeruginosa y Campylobacter jejuni, obteniendo mejores resultados en la
reducción desde 7 log
10
UFC/ml a 1.4 log
10
UFC/ml para E. coli, y el s bajo a 3.34 log
10
UFC/ml para S. boydii. De igual forma se evaluó la reducción de endotoxinas, logrando
en 180 s, el 90.22% en las aguas residuales del procesamiento de la palma datilera,
75.84% en las del tomate, 69.83% en las de la remolacha y 54.84% en las de la mora.
También se analizó las características físicas y qmicas empleando Ar + 0.2% de O
2
,
obteniendo reducciones significativas del pH, sólidos suspendidos totales, proteínas y
azúcares totales, carbono orgánico total y demanda qmica de oxígeno.
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
308
Igualmente, en efluentes de productos lácteos y cárnicos, Patange et al. (2018)
demostraron en que el tratamiento con PF dependientemente del tiempo, lograba una
reducción significativa de patógenos comunes como Escherichis coli, Enterococcus faecalis,
Clostridium perfringens y Bacillus megaterium y también, se obtuvo una alta disminución (>2
ciclos logarítmicos) de las endosporas de B. megaterium. Asimismo, evaluando el impacto
ecotoxicológico después de 24 h, las muestras tratadas tenían menor efecto negativo en
los modelos acuáticos (células de peces RTG-2 y PLHC-1 y crustáceo Daphnia magna),
pero aún así, se mostró sensibilidad, siendo mayor en las células en efluentes cárnicos.
Según este último resultado, es recomendable analizar la toxicidad del PF en otros
organismos acuáticos de interés.
Para tener un breve entendimiento del mecanismo de acción de las ER del PF en
la descontaminación de las aguas residuales procedentes del procesamiento
alimentario, según la información de Chizoba et al. (2017), enfocándose en las ERO, su
bombardeo genera producto de la interacción de los radicales OH y la energía de la
radiación UV en conjunto, un daño térmico y químico de alta intensidad a los agentes
contaminantes.
Con respecto a la precosecha y cosecha de la materia prima, se da en gran
cantidad el uso de plaguicidas sintéticos que permanecen sin degradarse, hasta en las
aguas residuales. Jiang et al. (2016) mencionan que los compuestos fenólicos son
comúnmente empleados en la producción de los plaguicidas y por consecuente, se
suelen encontrarse en los efluentes. En su estudio indicaron de manera resumida que,
gracias a las reacciones oxidantes de los radicales OH del PF que atacan
electrofísicamente a los fenoles, causando su degradación por hidroxilación.
5. Desafíos y tendencias futuras
Aunque el potencial del PF ha tenido excelentes resultados y muy prometedores
en el campo alimentario, aún tiene pocos os de estudio y aplicación, por lo cual es
usual que se presenten ciertos inconvenientes como, por ejemplo, Gavahian et al.
(2018); Liao et al. (2020) sostienen que una exposición larga del PF podría inducir a la
peroxidación lipídica de los alimentos con un alto porcentaje de grasas, lo cual afectaría
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
309
gravemente su calidad. De igual manera, según la investigación de Hati et al. (2018), se
han mostrado
Hay pocos estudios relacionados a la aplicación del PF en la reducción o
eliminación de parásitos, los cuales, al igual que los demás microbios, son agentes que
pueden infectar al alimento y causar ETAs. Considerando la eficiencia del PF como
descontaminante, es conveniente realizar experimentaciones para probar su efecto en
los parásitos y disminuir el impacto que ocasionan a la seguridad alimentaria.
Se ha demostrado su efecto del PF en la inactivación de enzimas indeseables,
pero también en diversos estudios se comprobó que influía en el aumento de la
actividad de ciertas enzimas deseables (en la mayoría de casos), lo cual significa un gran
reto para la industria el realizar más investigaciones para tener mayor comprensión del
proceso y poder adecuar el potencial de la técnica para que solamente inhiba a las que
causan do en los alimentos y a la vez, potencie las enzimas deseables.
Lo más importante y preocupante es que el PF al ser una tecnología compleja, al
interactuar con la matriz alimentaria directa o indirectamente (a través del empaque),
puede ocasionar diversas reacciones químicas que afecten negativamente en la
composición, pudiendo ocasionar alteraciones indeseables y hasta destruir los
compuestos benéficos. Por ejemplo, según la investigación de Hati et al. (2018), se han
observado casos de ablandamiento y pardeamiento en algunas frutas. Para comprender
mejor la tecnología del PF, es fundamental analizar las especies reactivas generadas, sus
mecanismos de acción precisos y los distintos resultados obtenidos en sus aplicaciones.
Además, Pan et al. (2019b) sugieren que posterior a la aplicación, se evalue la posible
creación de subproductos xicos.
Conclusiones
En los últimos años ha incrementado el tratamiento de los alimentos con PF,
obteniendo óptimos resultados, convirtiéndolo en una tecnología no destructiva idónea
que aún tiene mucho potencial por explotar. Según la información recopilada, hay
muchas fuentes para generar PF y que combinado al tipo de gas usado y los distintos
parámetros de operación, se obtienen las características únicas de sus ER, responsables
de la actividad antimicrobiana contra principales patógenos como E. coli, L.
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
310
monocytogenes y Salmonella spp, de su actividad inhibidora de enzimas indeseables como
LPS, PFO y POX, de su capacidad para mantener y hasta potenciar la calidad del
alimento, causando efecto directo o también de forma indirecta, en su empaque.
Asimismo, se comprobó que sus propiedades pueden ser aprovechadas en el
tratamiento de los efluentes acuosos, un problema que afecta a todas las industrias. En
términos generales, se destaca la capacidad del PF en el procesamiento alimentario, sin
embargo, es conveniente realizar más estudios para ampliar el conocimiento sobre todo
lo relacionado a su aplicación en la industria.
Referencias
Adebo, O., Molelekoa, T., Makhuvele, R., Adebiyi, J., Oyedeji, A., Gbashi, S., Adefisoye,
M., Ogundele, O. & Njobeh, B. (2020). A review on novel non‐thermal food processing
techniques for mycotoxin reduction. International Journal of Food Science &
Technology. https://doi.org/10.1111/ijfs.14734
Akasapu, K., Ojah, N., Kumar, A., Jyoti, A. & Mishra, P. (2020). An innovative approach
for iron fortification of rice using cold plasma. Food Research International.
https://doi.org/10.1016/j.foodres.2020.109599
Alkawareek, M.Y., Gorman, S.P., Graham, W.G. & Gilmore, B.F. (2014). Potential
cellular targets and antibacterial efficacy of atmospheric pressure non-thermal plasma.
International Journal of Antimicrobial Agents, 43(2), 154-160
Almeida, F.D.L., Gomes, W.F., Cavalcante, R.S., Tiwari, B.K., Cullen, P.J., Frias, J.M.,
Bourke, P., Fernandes, F.A.N. & Rodrigues, S. (2017). Fructooligosaccharides integrity
after atmospheric cold plasma and highpressure processing of a functional orange juice.
Food Research International, 102, 282-290
Alves, E., Brito, E. & Rodrigues, S. (2020). Effects of cold plasma processing in food
components. In: D. Bermúdez-Aguirre (Ed.), Advances in Cold Plasma Applications for
Food Safety and Preservation (253-268). Massachusetts: Academic Press
Annapure, U.S. (2018). Application of Cold Plasm in Food Processing. In: Sharma, HK
y Panesar, PS. (Ed.), Technologies in Food Processing (25-46). Massachusetts:
Academic Press
Baggio, A., Marino, M., Innocente, N., Celotto, M. & Maifreni, M. (2020).
Antimicrobial efect of oxidative technologies in food processing: an overview.
European Food Research and Technology, 246, 669-692
Baier, M., Gorgen, M., Ehlbeck, J., Knorr, D., Herppich, W. & Schlüter, O. (2014). Non-
thermal atmospheric pressure plasma: Screening for gentle process conditions and
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
311
antibacterial efficiency on perishable fresh produce. Innovative Food Science and
Emerging Technologies, 22, 147157
Bao, Y., Reddivari, L. & Huang, J.Y. (2020a). Development of cold plasma pretreatment
for improving phenolics extractability from tomato pomace. Innovative Food Science
and Emerging Technologies, 65, 102445
Bao, Y., Reddivari, L. & Huang, J.Y. (2020b). Enhancement of phenolic compounds
extraction from grape pomace by high voltage atmospheric cold plasma. LWT Food
Science and Technology, 133, 109970
Bermúdez-Aguirre, D., Wemlinger, D., Pedrow, P., Barbosa-Cánovas, G. & Garcia-
Perez, M. (2013). Effect of atmospheric pressure cold plasma (APCP) on the
inactivation of Escherichia coli in fresh produce. Food Control, 34(1), 149-157
Bourke, P., Ziuzina, D., Boehm, D., Cullen, P.J. & Keener, K. (2018). The Potential of
Cold Plasma for Safe and Sustainable Food Production. Trends in Biotechnology, 36(6),
615-626
Bourke, P., Ziuzina, D., Han, L., Cullen, P.J. & Gilmore, B.F. (2017). Microbiological
Interactions with Cold Plasma. Journal of Applied Microbiology, 123(2), 308-324
Charoux, C.M.G., Patange, A., Lamba, S., O’Donnell, C.P., Tiwari, B.K. & Scannell,
A.G.M. (2020). Applications of nonthermal plasma technology on safety and quality of
dried food ingredients. Journal of Applied Microbiology.
https://doi.org/10.1111/jam.14823
Chen, Y.Q., Cheng, J.H. & Sun, D.W. (2019). Chemical, physical and physiological
quality attributes of fruit and vegetables induced by cold plasma treatment:
Mechanisms and application advances. Critical Reviews in Food Science and
Nutrition, 60 (16), 2676-2690
Cheng, J.H., Xiaoye, L.V., Yuanyuan, P. & Sun, D.W. (2020). Foodborne bacterial stress
responses to exogenous reactive oxygen species (ROS) induced by cold plasma
treatments. Trends in Food Science & Technology, 103, 239-247
Chizoba, F.G., Sun, D.W. & Cheng, J.H. (2017). A review on recent advances in cold
plasma technology for the food industry: Current applications and future trends.
Trends in Food Science & Technology, 69(A), 46-58
Coutinho, N.M., Silveira, M.R., Rocha, R.S., Moraes, J., Ferreira, M.V.S., Pimentel, T.C.,
Freitas, M.Q., Silva, M.C., Raices, R.S.L., Ranadheera, C.S., Borges, F.O., Mathias, S.P.,
Fernandes, F.A.N., Rodrigues, S. & Cruz, A.G. (2018). Cold plasma processing of milk
and dairy products. Trends in Food Science & Technology, 74, 56-68
Feizollahi, E., Misra, N.N. & Roopesh, M.S. (2020). Factors influencing antimicrobial
efficacy of Dielectric Barrier Discharge (DBD) Atmospheric Cold Plasma (ACP) in food
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
312
processing applications. Critical Reviews in Food Science and Nutrition.
https://doi.org/10.1080/10408398.2020.1743967
Fellows, P.J. (2016). Food Processing Technology: Principles and Practice. United
Kingdom: Woodhead Publishing
Fridman, A. (2008). Plasma chemistry. New York: Cambridge University Press
Gavahian, M. & Khaneghah, A.M. (2020). Cold plasma as a tool for the elimination of
food contaminants: Recent advances and future trends. Critical Reviews in Food
Science and Nutrition, 60(9), 1581-1592
Gavahian, M., Chu, Y.H., Khaneghah, A.M., Barba, F.J. & Misra, N.N. (2018). A critical
analysis of the cold plasma induced lipid oxidation in foods. Trends in Food Science &
Technology, 77, 32-41
Grzegorzewski, F., Rohn, S., Kroh, L.W., Geyer, M. & Schlüter, O. (2010). Surface
morphology and chemical composition of lamb’s lettuce (Valerianella locusta) after
exposure to a low -pressure oxygen plasma. Food Chemistry, 122(4), 1145 1152
Han, Y., Cheng, J.H. & Sun, DW. (2019). Activities and conformation changes of food
enzymes induced by cold plasma: A review. Critical Reviews in Food Science and
Nutrition, 59(5), 794-811
Hati, S., Patel, M. & Yadav, D. (2018). Food bioprocessing by nonthermal plasma
technology. Current Opinion in Food Science, 19, 8591
Ji, Y., Hu, W., Liao, J., Jiang, A., Xiu, Z., Gaowa, S., Guan, Y., Yang, X., Feng, K. & Liu,
C. (2020). Effect of atmospheric cold plasma treatment on antioxidant activities and
reactive oxygen species production in postharvest blueberries during storage. Journal
of the Science of Food and Agriculture. https://doi.org/10.1002/jsfa.10611
Jiang, B., Zheng, J. & Wu, M. (2016). Nonthermal Plasma for Effluent and Waste
Treatment. In: Misra NN, Schlüter, O. y Cullen PJ. (Ed.), Cold Plasma in Food and
Agriculture (309-342). Massachusetts: Academic Press
Kaluwahandi, N., Wei, L. &Muthukumarappan, K. (2020). Opportunities and
Challenges of Cold Plasma in Food Processing. American Society of Agricultural and
Biological Engineers (ASABE) Annual International Virtual Meeting 2000969.
https://doi.org/10.13031/aim.202000969
Khani, M.R., Shokri, B. & Khajeh, K. (2017). Studying the Performance of Dielectric
Barrier Discharge and Gliding Arc Plasma Reactors in Tomato Peroxidase Inactivation.
Journal of Food Engineering, 197, 107-112
Kim, J.E., Lee, D.U. & Min, S.C. (2014). Microbial decontamination of red pepper
powder by cold plasma. Food Microbiology, 38, 128-136
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
313
Kim, J.E., Oh, Y.J., Won, M.Y. & Min, S.C. (2017). Microbial decontamination of onion
powder using microwave-powered cold plasma treatments. Food Microbiology, 62,
112-123
Lacombe, A., Niemira, B.A., Gurtler, J.B., Fan, X., Sites, J., Boyd, G. & Chen, H. (2015).
Atmospheric Cold Plasma Inactivation of Aerobic Microorganisms on Blueberries and
Effects on Quality Attributes. Food Microbiology, 46, 479-484
Li, N., Yu, J.J., Jin, N., Chen, Y., Li, S.H. & Chen, Y. (2020). Modification of the
physicochemical and structural characteristics of zein suspension by dielectric barrier
discharge cold plasma treatment. Journal of Food Science, 84(8), 2452-2460
Liao, X., Cullen, P.J., Muhammad, A.D., Jiang, Z., Ye, X., Liu, D. & Ding, T. (2020). Cold
PlasmaBased Hurdle Interventions: New Strategies for Improving Food Safety. Food
Engineering Reviews, 12, 321-332
Liao, X., Liu, D., Xiang, Q., Ahn, J., Chen, S., Ye, X., & Ding, T. (2017). Inactivation
mechanisms of non-thermal plasma on microbes: A review. Food Control, 75, 83-91.
Lieberman, M. & Lichtenberg, A. (2005). Principles of plasma discharges and materials
processing. Hoboken: John Wiley & Sons
Lunov, O., Churpita, O., Zablotskii, V., Deyneka, I.G., Meshkovskii, I.K., Jäger, A.,
Syková, E., Kubinová, S. & Dejneka, A. (2015). Non-thermal plasma mills bacteria:
scanning electron microscopy observations. Applied Physics Letters, 106(5), 053703
Mandal, R., Singh, A. & Singh, A.P. (2018). Recent developments in cold plasma
decontamination technology in the food industry. Trends in Food Science &
Technology, 80, 93-103
Mir, S.A., Siddiqui, M.W., Dar, B.N., Shah, M.A., Wani, M.H., Roohinejad, S., Annor,
G.A., Mallikarjunan, K., Chin, C.F. & Ali, A. (2020). Promising applications of cold
plasma for microbial safety, chemical decontamination and quality enhancement in
fruits. Journal of Applied Microbiology, 129(3), 474-485
Misra, N.N., Kaur, S., Tiwari, B., Kaur, A., Singh, N. & Cullen, P.J. (2015). Atmospheric
pressure cold plasma (ACP) treatment of wheat flour. Food Hydrocolloids, 44, 115-121
Misra, N.N., Pankaj, S.K., Segat, A. & Ishikawa, K. (2016). Cold plasma interactions
with enzymes in foods and model systems. Trends in Food Science & Technology, 55,
39-47
Misra, N.N., Patil, S., Moiseev, T., Bourke, P., Mosnier, J.P., Keener, K.M. & Cullen, P.J.
(2014). In-package atmospheric pressure cold plasma treatment of strawberries.
Journal of Food Engineering, 125, 131-138
Misra, N.N., Tiwari, B.K., Raghavarao, K.S.M.S. & Cullen, P.J. (2011). Nonthermal
plasma inactivation of food-borne pathogens. Food Engineering Reviews, 3, 159170
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
314
Misra, N.N., Yadav, B., Roopesh, M.S. & Jo, C. (2018). Cold Plasma for Effective Fungal
and Mycotoxin Control in Foods: Mechanisms, Inactivation Effects, and Applications.
Comprehensive Reviews in Food Science and Food Safety, 18, 106-120
Misra, N.N., Yepez, X. & Keener, K. (2019). In-package cold plasma technologies.
Journal of Food Engineering, 244, 21-31
Mohamed, A.A., Al Shariff, S.M., Ouf, S.A., & Benghanem, M. (2016). Atmospheric
pressure plasma jet for bacterial decontamination and property improvement of fruit
and vegetable processing wastewater. Journal of Physics D: Applied Physics, 49(19),
195401
Mostafidi, M., Reza, M., Shirkhan, S. & Zahedi, M.T. (2020). A review of recent trends
in the development of the microbial safety of fruits and vegetables. Trends in Food
Science & Technology, 103, 321-332
Munekata, P.E.S., Domínguez, R., Peteiro, M. & Lorenzo, J.M. (2020). Influence of
Plasma Treatment on the Polyphenols of Food ProductsA Review. Foods, 9(7), 929
Niemira, B.A. (2012). Cold Plasma Decontamination of Foods. Annual Review of Food
Science and Technology, 3, 125-142
Niemira, B.A. (2014). Decontamination of Foods by Cold Plasma. In: DW Sun (Ed.),
Emerging Technologies for Food Processing (323-333). Massachusetts: Academic Press
Niemira, B.A. & Sites, J. (2008). Cold plasma inactivates Salmonella Stanley and
Escherichia coli O157:H7 inoculated on golden delicious apples. Journal of Food
protection, 71(7), 1357-1365
Oh Y.A., Roh S.H. & Min, S.C. (2016). Cold plasma treatments for improvement of the
applicability of defatted soybean meal-based edible film in food packaging. Food
Hydrocolloids, 58, 150159
Ozen, E. & Singh, R.K. (2020). Atmospheric cold plasma treatment of fruit juices: A
review. Trends in Food Science & Technology, 103, 144-151
Pan, Y., Cheng, J.H. & Sun, D.W. (2019a). Cold Plasma-Mediated Treatments for Shelf
Life Extension of Fresh Produce: A Review of Recent Research Developments.
Comprehensive Reviews in Food Science and Food Safety, 18(5), 1312-1326
Pan, Y., Zhang, Y., Cheng, J.H. &Sun, D.W. (2019b). Inactivation of Listeria
Monocytogenes at various growth temperatures by ultrasound pretreatment and cold
plasma. LWT - Food Science and Technology, 118, 108635
Pan, Y.W., Cheng, J.H. & Sun, D.W. (2020). Inhibition of fruit softening by cold plasma
treatments: affecting factors and applications. Critical Reviews in Food Science and
Nutrition. https://doi.org/10.1080/10408398.2020.1776210
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
315
Pankaj S.K & Thomas, S. (2016). Cold Plasma Applications in Food Packaging. In:
Misra NN, Schlüter, O. y Cullen PJ. (Ed.), Cold Plasma in Food and Agriculture (293-
307). Massachusetts: Academic Press
Pankaj, S.K. & Keener, K.M. (2017). Cold plasma: background, applications and current
trends. Current Opinion in Food Science, 16, 49-52
Pankaj, S.K., Bueno-Ferrer, C., Misra, N.N., Milosavljevic, V., O’Donnel, C.P., Bourke,
P., Keener, K.M. & Cullen, P.J. (2014). Applications of cold plasma technology in food
packaging. Trends In Food Science & Technology, 35, 5-17
Pankaj, S.K., Misra, N.N. & Cullen, P.J. (2013). Kinetics of tomato peroxidase
inactivation by atmospheric pressure cold plasma based on dielectric barrier discharge.
Innovative Food Science and Emerging Technologies, 19, 153-157
Pankaj, S.K., Wan, Z. & Keener, K.M. (2018). Effects of Cold Plasma on Food Quality:
A Review. Foods, 7(1), 4
Pasquali, F., Stratakos, A.C., Koidis, A., Berardinelli, A., Cevoli, C., Ragni, L., Mancusi,
R., Manfreda, G. & Trevisani, M. (2016). Atmospheric cold plasma process for
vegetable leaf decontamination: A feasibility study on radicchio (red chicory, Cichorium
intybus L.). Food Control, 60, 552-559
Patange, A., Boehm, D., Giltrap, M., Lu, P., Cullen, P.J. & Bourke, P. (2018). Assessment
of the disinfection capacity and eco-toxicological impact of atmospheric cold plasma
for treatment of food industry effluents. Science of the Total Environment, 631-632,
298-307
Patil, S., Bourke, P. & Cullen P.J. (2016). Principles of Nonthermal Plasma
Decontamination. In: Misra NN, Schlüter, O. y Cullen PJ. (Ed.), Cold Plasm in Food
and Agriculture (143-177). Massachusetts: Academic Press
Pérez-Andrés, J.M., Álvarez, C., Cullen, P.J. & Tiwari, B. (2.K019). Effect of cold plasma
on the techno-functional properties of animal protein food ingredients. Innovative
Food Science and Emerging Technologies, 58, 102205
Phan, K.T.K., Phan, H.T., Brennan, C.S. & Phimolsiripol, Y. (2017). Nonthermal plasma
for pesticide and microbial elimination on fruits and vegetables: an overview.
International Journal of Food Science and Technology, 52(10), 2127, 2137
Pinela, J. & Ferreira, I.C.F.R. (2017). Non-thermal Physical Technologies to
Decontaminate and Extend the Shelf-life of Fruits and Vegetables: Trends Aiming at
Quality and Safety. Critical Reviews in Food Science and Nutrition, 57(10), 2095-2111
Sarangapani, C., Patange, A., Bourke, P., Keener, K. & Cullen, P.J. (2018). Recent
Advances in the Application of Cold Plasma Technology in Foods. Annual Review of
Food Science and Technology, 9, 609-629
REVISTA DE LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA. 3ª época.o 12 N° 32, 2021
Vicente Tirado-Kulieva et al. // Análisis crítico del potencial del plasma frío como tecnología 284-316
DOI: http://dx.doi.org/10.46925//rdluz.32.18
316
Schlüter, O., Ehlbeck, J., Hertel, C., Habermeyer, C., Roth, A., Engel, KH., Holzhauser,
T., Knorr, D. & Eisenbrand, G. (2013). Opinion on the use of plasma processes for
treatment of foods. Molecular Nutrition Food Research, 57(5), 920-927
Scholtz, V., Pazlarova, J., Souskova, H., Khun J. & Julak J. (2015). Nonthermal plasma
A tool for decontamination and disinfection. Biotechnology Advances, 33(6), 1108
1119
Selcuk, M., Oksuz, L. & Basaran, P. (2008). Decontamination of grains and legumes
infected with Aspergillus spp. and Penicillum spp. by cold plasma treatment. Bioresource
Technology, 99(11), 5104-5109
Sonawane, S. y Marar, T. & Patil, S. (2020). Non-thermal plasma: An advanced
technology for food industry. Food Science and Technology International, 26(8), 727-
740
Stoica, M., Alexe, P. & Mihalcea, L. (2014). Atmospheric cold plasma as new strategy
for foods processing-an overview. Innovative Romanian Food Biotechnology, 15, 1-8
Surowzky, B., Fischer, A., Schlueter, O. & Knorr, D. (2013). Cold plasma effects on
enzyme activity in a model food system. Innovative Food Science and Emerging
Technologies, 19, 146-152
Surowzky, B., Frohling, A., Gottschalk, N., Schlüter, O. & Knorr, D. (2014). Impact of
cold plasma on Citrobacter freundii in apple juice: Inactivation kinetics and
mechanisms. International Journal of Food Microbiology, 174, 63-71
Thirumdas, R., Kadam, D. & Annapure, U.S. (2017). Cold Plasma: an Alternative
Technology for the Starch Modification. Food Biophysics, 12, 129-139
Thirumdas, R., Saragapani, C., Ajinkya, M.T., Deshmukh, R.R. & Annapure, U.S.
(2016). Influence of low pressure cold plasma on cooking and textural properties of
brown rice. Innovative Food Science and Emerging Technologies, 37(A), 53-60
Thirumdas, R., Sarangapani, C. & Annapure, U.S. (2015). Cold Plasma: A novel Non-
Thermal Technology for Food Processing. Food Biophysics, 10, 1-11
Zhao, N., Ge, L., Huanga, Y., Wang, Y., Wang, Y., Lai, H., Wang, Y., Zhua, Y. & Zhang,
J. (2020). Impact of cold plasma processing on quality parameters of packaged
fermented vegetable (Radish paocai) in comparison with pasteurization processing:
Insight into safety and storage stability of products. Innovative Food Science and
Emerging Technologies, 60, 102300
Ziuzina, D., Patil, S., Cullen, P.J., Keener, K.M. & Bourke, P. (2014). Atmospheric cold
plasma inactivation of Escherichia coli, Salmonella enterica serovar Typhimurium and Listeria
monocytogenes inoculated on fresh produce. Food Microbiology, 42, 109-116