https://doi.org/10.52973/rcfcv-e34266
Recibido: 11/06/2023 Aceptado: 02/10/2023 Publicado: 01/01/2024
1 de 8
Revista Científica, FCV-LUZ / Vol. XXXIV, rcfcv-e34266
RESUMEN
Con el objetivo de evaluar de manera preliminar poblaciones de
morfotipos con patrones de marcadores fenotípicos de resistencia
a infección artificial por miracidio para su utilización en el control
de fasciolosis en ganado vacuno, se multiplicaron los hospedadores
intermediarios con resistencia a formas infectivas de Fasciola hepatica
en condiciones de laboratorio, se recogieron 850 caracoles de las
acequias y zonas pantanosas de 8 rebaños ubicados en los distritos de
La Encañada y Baños del Inca, Perú, ubicados a una altitud de 2.626 a
3.115 metros sobre el nivel del mar (msnm), del género Lymnaea viatrix,
seleccionándose 400 caracoles con patrones de susceptibilidad
/ resistencia a infección articial por miracidio (morfometría de la
concha, conducta de ovoposición, patrón de pigmentación del manto).
Se probaron dos métodos de crianza de multiplicación de morfotipos
observándose que el método de crianza 1 obtuvo una menor mortalidad
promedio de n=11 ± 2,44 en relación al método 2, en cuanto a la fecundidad
fue mayor en el método 1 (n=8) en relación al método 2 (n=3); la viabilidad
de las masas de huevos en el método 1 fue de 60 % y en el método 2 de
48,4 %. El tiempo de incubación de los huevos fue de 19 días a 18°C. La
resistencia encontrada y observada de estos morfotipos evaluaron la
resistencia preliminar frente a miracidio en condiciones de laboratorio,
observándose que fue de 5 % en el género Lymnaea y se puede extrapolar
a condiciones de campo, teniendo en cuenta las observaciones realizadas
en cuanto a adaptabilidad, densidad poblacional, adaptabilidad y
sobrevivencia durante la época de del año y la carga parasitaria se puede
tener como control alternativo al control químico inadecuado causante
del fenómeno de resistencia de F. hepatica.
Palabras clave: Fasciola hepatica; vacunos; resistencia; Lymnaea
viatrix
ABSTRACT
With the objective of preliminarily evaluating populations of
morphotypes with patterns of phenotypic markers of resistance
to articial infection by miracidium for their use in the control of
fasciolosis in cattle, intermediate hosts with resistance to infective
forms of Fasciola hepatica were multiplied under conditions
laboratory, 850 snails were collected from the ditches and swampy
areas of 8 herds located in the districts of La Encañada and Baños
del Inca, Peru, located at an altitude of 2,626 to 3,115 meters above
sea level (msnm), of the genus Lymnaea viatrix, selecting 400 snails
with patterns of susceptibility/resistance to artificial infection
by miracidium (shell morphometry, oviposition behavior, mantle
pigmentation pattern). Two breeding methods of multiplication of
morphotypes were tested, observing that breeding method 1 obtained
a lower average mortality of n=11 ± 2.44 in relation to method 2, in
terms of fecundity it was higher in method 1 (n=8) in relation to method
2 (n=3); The viability of the egg masses in method 1 was 60% and in
method 2 was 48.4%. The incubation time of the eggs was 19 days
at 18°C. The resistance found and observed of these morphotypes
evaluated the preliminary resistance against miracidium in laboratory
conditions, observing that it was 5% in the genus Lymnaea and can be
extrapolated to eld conditions, taking into account the observations
made regarding adaptability, population density, adaptability and
survival during the time of year and the parasite load can be used as
an alternative control to the inadequate chemical control that causes
the resistance phenomenon of F. hepatica.
Key words: Fasciola hepatica; cattle; resistance; Lymnaea viatrix
Hospedadores intermediarios con resistencia genética a Fasciola hepatica
y evaluación preliminar de su utilización en el control de fasciolosis en
ganado vacuno en la zona de Cajamarca, Perú
Intermediate hosts with genetic resistance to Fasciola hepatica and preliminary evaluation
of its use in the control of fasciolosis in cattle in the Cajamarca Area, Perú
Marco Cabrera–González
1
, Cristian Hobán
2
, Carlos Quilcate–Pairazamán
3
, Medali Cueva–Rodríguez
1
*
1
Instituto Nacional de Innovación Agraria (INIA), Dirección de Desarrollo Tecnológico Agrario, Estación Experimental Baños del Inca. Baños del Inca, Cajamarca, Perú.
2
Universidad Nacional de Cajamarca, Facultad de Ciencias Veterinarias, Laboratorio de Inmunología. Cajamarca, Perú.
3
Instituto Nacional de Innovación Agraria (INIA), Dirección de Desarrollo Tecnológico Agrario. La Molina, Lima, Perú.
Autor para correspondencia: mcuevar@unc.edu.pe
Resistencia genética a Fasciola hepatica, en hospederos intermediarios / Cabrera-González y col. ________________________________
2 de 8
INTRODUCCIÓN
Fasciola hepatica es considerado un parásito cosmopolita que
ocasiona pérdidas económicas considerables en la producción pecuaria
a nivel mundial [1, 2]. Se estima que esta enfermedad zoonótica infecta
a más de 600 millones de animales y hasta 2,4 millones de humanos
[3]. El control actual y futuro está amenazado por la aparición mundial
de trematodos resistentes a los antihelmínticos [4].
La fasciolosis es una enfermedad parasitaria que causa daños
a distintas especies de animales domésticos y seres humanos,
presentando una distribución global, en zonas tropicales y subtropicales
con mayor incidencia [5]. La Organización Mundial de la Salud (OMS) la
identica como enfermedad tropical desatendida reemergente, que se
encuentra asociada a brotes endémicos y epidémicos de enfermedades
en poblaciones de seres humanos [2, 6].
La ganadería lechera (Bos taurus) tiene una alta prevalencia de
F. hepatica [1]. Por otro lado, la quimioterapia es en la actualidad la
herramienta principal disponible para su control, además, por el uso
intensivo de triclabendazol (TCBZ), fármaco de elección por más de 20
años y albendazol (ABZ) han desarrollado aislados resistentes [1, 7]. La
resistencia a TCBZ se ha informado en todos los Continentes y amenaza
el control efectivo de la fasciolosis en muchas partes del mundo [8].
En tal sentido, F. hepatica mantiene una amplia distribución a nivel
mundial, considerando que la contaminación a través de las heces es
la fuente principal de transmisión, interviniendo los caracoles como
parte fundamental y esencial en el ciclo biológico [9]. Se ha reportado
que F. hepatica presenta resistencia a TCBZ, siendo este fármaco de
elección para el control de fasciolosis a nivel mundial [10, 11, 12, 13],
considerando la presencia de resistencia a los antihelmínticos, tanto
en animales como en humanos, todo esto ocasiona un problema en
la salud a nivel mundial [1].
Por la resistencia que presenta F. hepatica se han realizado
combinaciones de antiparasitarios como ABZ y clorsulón (CLOR)
resultando muy ecientes para el control de fasciolosis. La resistencia
a los medicamentos requiere un manejo inmediato de parásitos en
la granja para garantizar que los tratamientos sean efectivos y que
las tasas de reinfección se mantengan bajas, mientras se desarrolla
un método de control sostenible a largo plazo, como una vacuna [4].
Las condiciones climáticas de la zona, las características biológicas
propias del hospedador denitivo y las características propias del
parásito hacen que la región de Cajamarca, Perú, sea endémica a
F. hepatica. Desde hace décadas se emplea productos químicos
para su control, habiendo evidencias de un uso inadecuado que
ha generado cepas resistentes a los antihelmínticos. Se están
considerando nuevos métodos de lucha frente a fasciolosis como
control inmunológico, hospedadores intermediarios del género
Lymnaea resistentes a miracidio mediante evidencias halladas en
este género que en condiciones de laboratorio algunos morfotipos
muestran resistencia a la infección con miracidio los que se han
mostrado como alternativas viables y prometedoras.
Sin embargo, la información es escasa al rol de resistencia que
presenta los intermediarios del género Lymnaea a dicha parasitosis
[12, 14], debido a la variabilidad en la susceptibilidad de la especie
y las diferencias entre poblaciones de caracoles y también entre
los individuos [1, 15]. Asimismo, poblaciones de hospedadores
intermediarios con resistencia natural a la infección por F. hepatica
[14], se asocian con patrones morfológicos presentando decoloración
en forma de manchas en la región central del caparazón, siendo estas
más escasas en la parte superior e inferior del caracol [15, 16]. El
objetivo del estudio fue evaluar de manera preliminar poblaciones de
morfotipos con patrones de marcadores fenotípicos de resistencia a
infección articial por miracidio para su utilización en el control de
fasciolosis en ganado vacuno en la zona de Cajamarca, Perú.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio y selección de rebaños
Ubicación: Se utilizaron 8 rebaños ubicados según Sistema
de Coordenadas Universal – UTM en Baños del Inca (Reb.1: 17M
0780774/9206438 –2,626 msnm.; Reb. 2: 17M 0780774/9206436
–2,634 msnm; Reb. 3: 17M 0779687/9208567 –2,674 msnm.; Reb. 4:
17M 0779726/9203519 –2,674 msnm.); y en La Encañada (Reb. 1: 17M
0797947/9212485 – 3,054 msnm; Reb. 2: 17M 0799627/9212869 –3,115
msnm.; Reb. 3: 17M 0797268/9210072 –3,019 msnm.; Reb. 4: 17M
0797666/9208157 –2,948 msnm) como se puede apreciar en la FIG. 1.
Hospedadores intermediarios de F. hepatica (n=100) se recogieron en
los 8 rebaños seleccionados (Lymnaea viatrix y Lymnaea schirazensis
[3], se obtuvieron clúster de huevos para obtener caracoles F1 libres
de formas infectivas de F. hepatica y fueron ubicados en recipientes de
plástico con tierra molida, agua destilada y lechuga (Lactuca sativa) como
alimento; a temperatura ambiental (18°C), y con exposicion a 12 h de luz
y 12 h de oscuridad. Las masas de huevos fueron agrupadas teniendo
en cuenta la forma y el sitio de la ovoposición (en tierra / sobre paredes
del recipiente) [3] hasta su eclosión, durante su crecimiento hasta F1.
Fasciola
hepatica
Fasciola
hepatica –
______________________________________________________________________Revista Científica, FCV-LUZ / Vol. XXXIV, rcfcv-e34266
3 de 8
Obtención de miracidio de F. hepatica e infección experimental
Se obtuvieron de heces colectadas del recto de vacunos de los
animales [7, 8]. Los huevos se procesaron mediante la técnica de
Sedimentación Modicada de Deniss y fueron colocados en vasos de
precipitación y envueltos en papel aluminio, almacenados en cajas de
tecnoport, por 20 días en oscuridad a 18°C. La eclosión del miracidium
se obtuvo con exposición a la luz del estereomicroscopio por 5 min [16].
Caracoles F1 (n=100) con longitud mayor a 3 mm fueron depositados
en placa multipocillo y se infectaron con 3 miracidios exponiéndose
al miracidio por 4 h a 18°C. 45 días post inoculación se examinó la
emergencia de cercaría; los especímenes infectados muertos fueron
diseccionados en busca de esporocistos, redias o cercarías inmaduras
[17, 18]. Marcadores fenotípicos asociados con susceptibilidad /
resistencia a la infección por miracidio. Morfometría del caracol:
Se determinó la altura, longitud, apertura, número de verticilios.
Conducta de ovoposición: se seleccionaron caracoles F1 obtenidos
en el laboratorio que sus progenitores mostraron conducta de
ovoposición en tierra y/o adheridos a las paredes del recipiente.
Patrón de pigmentación del manto: se evaluó macroscópicamente
pigmentación, color y su concentración de la concha.
Evaluación de densidad poblacional de caracoles / metro cuadrado
(m
2
) en campo de pastoreo
La densidad poblacional se determinó teniendo en cuenta que los
miembros del género Lymnaea se pueden reconocer sin dicultad, por
habitar en agua dulce, presentan una concha cónica, puntiaguda y con
giros enrollados en espiral, en forma dextrógira. Son hermafroditas,
con hábitos anbios, viven de preferencia en las márgenes húmedas
de la vegetación acuática de las acequias, áreas pantanosas, ríos
tranquilos y sobre el lodo del fondo acuático; alimentándose de
detritos vegetales y materia orgánica [11].
La toma de datos en campo se llevó a cabo mediante la identicación
de las zonas potenciales donde habitan estos hospedadores dentro de
los rebaños seleccionados la visualización del área como acequias de
regadío y zonas pantanosas, bebederos. En cada localidad se hicieron
de 3 a 4 muestreos en un transepto de 100 m a lo largo de las acequias
de aquellos lugares donde se encontraron caracoles y además se
orientaba el caracol con el vértice dirigido hacia el Norte [12, 18], de
esta manera se podía determinar la posición de la abertura frente al
observador (lado derecho: genero Lymnaea y hacia la izquierda Physa
acuta o caracoles comunes). Luego se realizaba la cuanticación de
caracoles encontrados en el predio.
Protocolo de crecimiento de morfotipos resistentes
Los Lymneidos seleccionados y colectados en los rebaños
en estudio con características fenotípicas de resistencia [18]
transportados en condiciones isotérmicas al laboratorio de Sanidad
de la Estación Experimental Baños del Inca —Instituto Nacional
Investigaciones Agropecuarias (INIA)—, luego fueron lavados en agua
para eliminar los restos de tierra y vegetales adheridos a su caparazón
y se agruparon para su crianza en grupos de 10 caracoles por cada
experimento de crianza de 500 g de sustrato teniendo en cuenta la
procedencia y posteriormente se evaluó el protocolo más.
1.
Protocolo 1: arena estéril (200 g), agua (60 mL), se utilizó
lechuga (Lactuca sativa L. ) fresca como alimentación de los
caracoles suministrado ad libitum removida a las 72 h y una
temperatura de incubación de 18°C.
2. Protocolo 2: tierra estéril (200 gr), agua (60 mL), algas como
alimentación, removida a los 7 días y una temperatura de
incubación de 18°C.
Análisis estadístico
Las variables cuantitativas fueron analizadas utilizando programas
de cómputo obteniendo medias aritméticas o promedios, rangos,
variancia, desviación estándar, coeciente de variabilidad. Los datos
se procesaron mediante Excel y paquete estadístico SAS (Statistical
Analysis System) [19].
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
La infección natural de hospederos intermediarios en La Encañada,
en L. viatrix se encontró 16,66 % con un promedio de 3,23 ± 3,004 redias y
48,33 ± 12,583 cercarias [3] y L. schirazensis 1,66 % con 1,16 ± 0,752 redias
y 40,00 ± 10,000 cercarias [3], Como se puede apreciar en la FIG. 2.
La infección natural de hospederos intermediarios en Baños del
Inca, se encontró infección en Limnaea viatrix (60 %); principalmente
con un promedio de 6,5 ± 3,535 redias y 20,0 ± 7,071 cercarias. Como
se puede apreciar en el FIG. 3.
Fasciola hepatica
Fasciola hepatica
A B
Resistencia genética a Fasciola hepatica, en hospederos intermediarios / Cabrera-González y col. ________________________________
4 de 8
La infección natural fue superior en La Encañada e inferior en Baños
del Inca en L. viatrix con 12 % en L. columella y 27 % en L. viatrix [16];
puede atribuirse a época de colecta, condiciones medioambientales.
Otros estudios en Cajamarca fue 6,2 % y 30 % en L. viatrix [15, 20];
variancia posiblemente al efecto invernadero del calentamiento global
que ha favorecido la sobrevivencia; coincidiendo con 65 % encontrado
en Cajamarca en rebaños de Baños del Inca [11, 20]
Con respecto a L. schirazensis pocos trabajos reportaron infección
natural teniendo bajos niveles de infección a pesar de encontrase en
zonas endémicas [3]. La intensidad de infección natural está dentro
del rango como lo señalan otros investigadores como en Lymnaea
cubensis 20 redias/caracol y 16 cercarias/redia [21]; otros mencionan
redias entre 5–138 en L. cubensis y cercarias por redia 0–300 [10]. En
Perú presentan como L. columella redias por caracol 8, 6 y cercarías
por redia 14,4 mientras L. viatrix 16,5 y 14,2 respectivamente [16];
posiblemente variación a factores ambientales de cada zona.
Para evaluar Lymneidos resistentes se infectó hospederos
intermediarios F1 con miracidio provenientes de huevos de F.
hepatica [13, 14]; existiendo mayor susceptibilidad en L. viatrix
13.7 % y L. schirazensis 2.5 %. La mortalidad de caracoles infectados
articialmente fue menor en L. schirazensis 12.5 % que en L. viatrix
66.2 %; encontrándose morfotipos resistentes en L. viatrix 3.75 % y
L. schirazensis 1.25 %, observándose relación directa entre el tamaño
del caracol y susceptibilidad a la infección, a menor tamaño mayor
porcentaje de infección y mortalidad. Con respecto al género L.
schirazensis son pocos los trabajos donde se ha reportado infección
natural y se reporta bajos niveles de infección a pesar de encontrase
en hábitats donde se conocen las prevalencias de fasciolosis que es
alto [3]. Como se puede apreciar en la FIG. 4
2 variables (P<0,05), siendo en caracoles resistentes más estrecha y
alargada que susceptibles. Como se puede apreciar en las FIG. 5 y 6.
La infección artificial encontrada es menor si se la relaciona
con otras investigaciones como es el caso del Ecuador, donde se
reportó susceptibilidad en 20 ejemplares de L. viatrix 62 % [22], y 70 %
[16]; además en L. columella 70 % [16]; en otra especie de limneido
(L.columella) se obtuvo infección de 81 % [23, 24]. En especímenes
brasileros la infección es 44 % bajo condiciones experimentales
[14]. Caracterización por marcadores fenotípicos de morfotipos [3].
Morfometría del caracol: Se evaluaron 4 variables, alto, ancho, apertura
y circunvalaciones [3]; encontrándose diferencias signicativas en
Al comparar resultados algunos autores observaron en otros
géneros de lymneidos que se comportan como hospederos
intermediarios de F. hepatica que el tamaño ideal varía entre 8–10 mm
en L. columella [18]; otros indican que entre 7–9 mm presentan mayor
infección experimental en L. columella y mientras más pequeños
mayor facilidad para la infección experimental y mortalidad [14].
Estudios realizados en Cuba maniestan que la longitud y apertura
del caracol son características importantes de resistencia [2]. Como
se puede apreciar en la FIG. 6.
A
A
B
B
Fasciola hepática
Fasciola
hepatica.
______________________________________________________________________Revista Científica, FCV-LUZ / Vol. XXXIV, rcfcv-e34266
5 de 8
Morfotipos resistente/susceptible en cuanto a variable de
pigmentación del manto
Patrón de pigmentación del manto: mediante estereomicroscopio
(CDS DAiascopic, Stand S SMZ645, NIKON,Japón) permitió diferenciar
caracoles resistentes, siendo más concentrados de los susceptibles
que tienen pigmentos más aislados, resultados similares se obtuvieron
en otras especies como el género Pseudosuccinea columella presenta
diferenciación en el patrón del manto en cepas resistentes frente a
susceptibles [2]. Como se puede apreciar en la FIG. 7.
La fecundidad de los caracoles en cuanto al número de ovisacos
al comparar los métodos en estudio fue mayor en el método 1 (n=8)
en relación al método 2 (n=3); mientras que la viabilidad de las masas
de huevos se observó que, los huevos puestos por el lote 1 fue de
60 % y la de los huevos puestos por el lote 2 fue 48,4 %. El tiempo de
incubación de los huevos fue de 19 días a 18°C.
Conducta de ovoposición
La infección articial de morfotipos F1 teniendo en cuenta su
conducta ovopositoria de sus progenitores fue estudiada y observada,
siendo en L. schirazensis los huevos mostraron tendencia de riñón a
banana y L. viatrix forma oval [3]. Se pudo observar que morfotipos
F1 eran resistentes de los provenientes de caracoles con conducta
ovopositoria a depositar los clúster de huevos sobre la tierra de los
acuarios; mientras que los susceptibles ponen los clúster de huevos
adheridos a las paredes; caso parecido se menciona en el género
Pseudosuccinea columella [2]. Como se muestran en las FIG 8 y 9,
respectivamente.
Con la nalidad de encontrar una metodología de multiplicación
de hospedadores intermediarios de F. hepatica que permita obtener
morfotipos se evaluaron dos metodologías de crianza: método 1,
donde se utilizó arena estéril, agua y lechuga ad libitum; método 2,
se utilizó tierra estéril, agua y algas verdes (Chlorophyta sensu lato)
ad libitum; observándose que el método 1 (mortalidad promedio
11 ± 2,44) tiene menor mortalidad de hospedadores intermediarios
en comparación con el método 2 (mortalidad promedio 16 ± 2,32).
Como se puede apreciar en el FIG. 10 y TABLAS I y II.
2
Resistencia genética a Fasciola hepatica, en hospederos intermediarios / Cabrera-González y col. ________________________________
6 de 8
Al comparar los resultados obtenidos con otras investigaciones
realizadas, donde se emplearon diversas dietas alternativas bajo
condiciones de laboratorio en caracoles de agua dulce como en
L.columella, el cual fue cultivado articialmente bajo dos clases
de dietas: lechuga fresca y pellets para roedores + 10 % de CaCO3
+ lechuga fresca, no observándose diferencias muy marcadas en el
número de huevos producidos por masa en ambas dietas [20, 25,
26], como es el caso de lo observado en el presente experimento.
En cuanto a la viabilidad observada de los huevos, está dentro del
rango que otros autores determinaron como es en Lymnaea truncatula,
que mostró una viabilidad de los huevos entre 59,2–68,5 % [17].
Se evaluó la densidad poblacional de hospedadores intermediarios
en 8 rebaños de productores con presencia de resistencia
antihelmíntica de F. hepatica a los principales fármacos utilizados
en su control de los distritos de Baños del Inca y de La Encañada,
para lo cual se realizaron 4 colectas por rebaño observándose una
densidad promedio de hospedadores intermediarios. Al analizar la
densidad de hospedadores intermediarios de los rebaños analizados
entre Distritos, existe mayor densidad poblacional en el distrito de
Baños del Inca con un promedio de 77,5 ± 26,80 en comparación a
los rebaños de La Encañada (n = 51,25 ± 18,15) durante la época de
lluvias, de igual manera sucede en la época seca (Baños del Inca, n
= 48,75 ± 14,30), (La Encañada, n = 27,5 ±7,5); posiblemente se deba
a las condiciones medio ambientales diferentes entre localidades;
coincidiendo con lo reportado en Cajamarca, la cual fue mayor durante
la época de lluvias si se relaciona con la densidad poblacional de
caracoles durante la época seca, como se puede apreciar en la FIG.11.
TABLA I
1
20 10 10
2
20 7 13
3
20 13 7
4
20 9 11
5
20 13 7
6
20 10 10
7
20 8 12
8
20 5 15
9
20 8 12
10
20 7 13
Promedio mortalidad 11 ± 2,44
TABLA II
1 20 5 15
2 20 3 17
3 20 6 14
4 20 7 13
5 20 2 18
6 20 1 19
7 20 3 17
8 20 4 16
9 20 8 12
10 20 2 18
Promedio mortalidad 16 ± 2,32
Al analizar la densidad de hospedadores intermediarios de los
rebaños analizados entre Distritos, existe mayor densidad poblacional
en el distrito de Baños del Inca con un promedio de 77,5 ± 26,80 en
comparación a los rebaños de La Encañada (n = 51,25 ± 18,15) durante
la época de lluvias, de igual manera sucede en la época seca (Baños
del Inca, n =48,75 ± 14,30), (La Encañada, n = 27,5 ±7,5); posiblemente
se deba a las condiciones medio ambientales diferentes entre
localidades; coincidiendo con lo reportado en Cajamarca, que los
hospedadores intermediarios de F. hepatica se pueden recoger en
aguas superciales, estancadas, con movimiento y curso lento,
localizados en lugares fangosos, acequias, charcos, pantanos, canales
de regadío y arroyos [18]. Por otro lado, la diferencia en el número de
hospedadores intermediarios entre localidades y época son diferentes
ya que las condiciones son diferentes proporcionando suciente
calor y humedad para la presentación de caracoles [7].
La población del caracol del género Lymnaea colectada fue de
850, observándose que, de acuerdo a los muestreos realizados en
el año de estudio en los rebaños de La Encañada como de Baños del
Inca se reportó que, el mayor número de caracoles fue en los meses
de lluvia si se compara con los meses de seca siendo mayor en los
meses de febrero y marzo habiéndose encontrado menos caracoles
en los meses de julio–agosto [4], como se puede apreciar en FIG. 12.
Al analizar la temperatura diaria ésta puede variar en el día
hasta 24°C, y por la noche descender hasta 0°C y a pesar de estas
variaciones existe la presencia de F. hepatica en la zona en estudio,
posiblemente esto se deba a que durante el invierno los caracoles
(hospedadores intermediarios) hibernan durante 3 a 4 meses hasta
que mejoran las condiciones climáticas de temperatura y humedad.
______________________________________________________________________Revista Científica, FCV-LUZ / Vol. XXXIV, rcfcv-e34266
7 de 8
Es decir que los esporocistos, redias y cercarias, buscan un lugar
cómodo que les permita superar las bajas temperaturas y asegurar
la supervivencia de la especie [21, 25].
La carga parasitaria encontrada en los rebaños en estudio se
observó que fue mayor durante la época de lluvia con una carga
promedio de 7 ± 2,8 huevos por g de heces con respecto a la época de
seca donde fue menor con una carga promedio de 4,8 ± 1,88 huevos
por g de heces; en la región de Cajamarca, la fasciolosis ocasiona
serios problemas a la ganadería además de ser una zona endémica,
lo que favorece la prevalencia de esta parasitosis [21], lo que es
evidenciado por diferentes reportes de autores que arman que
el ganado de la Sierra Norte del país, muestra valores muy altos de
infección; por ejemplo en Cajamarca, al examen post mortem se
reportaron valores de 80,18 % de distomatosis bovina [22], las que
se realizaron todas ellas realizadas a partir de inspección visual de
vísceras en centros de benecio de la zona. Otros estudios realizados
en el norte del país muestran valores menores a lo encontrado en
Cajamarca, así en Lambayeque y Ancash se reportan un 22 y 38 %
de infección, respectivamente [23, 24].
Si se relacionan los resultados obtenidos con respecto a la sierra
sur del país, los porcentajes de infección resultan inferiores pero
importantes como en Puno, donde los porcentajes de distomatosis
bovina reportados en el camal municipal fueron de 15 y 18 %; en Cusco
se reportan 43 % y en Apurímac, 42 % [23, 26].
La resistencia encontrada y observada de estos morfotipos
donde se evaluó la resistencia preliminar frente a miracidio en
condiciones de laboratorio fue de 5 % en el género Lymnaea, la que
se puede extrapolar a condiciones de campo teniendo en cuenta
las observaciones realizadas en cuanto a adaptabilidad, densidad
poblacional, adaptabilidad y sobrevivencia durante la época de del
año y la carga parasitaria se puede tener como control alternativo al
control químico inadecuado causante del fenómeno de resistencia
de F. hepatica.
CONCLUSIONES
El método de crianza 1 favorece la fecundidad de caracoles y
viabilidad de ovisacos con relación al método 2. Por otro lado, se
concluye que existe alta densidad de caracoles durante época de
lluvia (febrero–marzo) con relación a la época seca (julio–agosto)
coincidiendo con la carga parasitaria (hgh), con un 5 % de morfotipos
resistentes a formas infectivas (miracidio ) de F. hepatica en
condiciones de laboratorio. Considerando que la resistencia de los
caracoles a F. hepatica se asocia a la longitud y abertura del caracol,
pigmentación del manto y conducta de ovoposición.
AGRADECIMIENTO
El presente experimento fue realizado por investigadores del
Programa Nacional de Bovinos de la Estación Experimental Baños
del Inca – INIA; con nanciamiento del Consejo Regional de Ciencia
y Tecnología – CORECITI, del Gobierno Regional de Cajamarca.
Conicto de interés
Los autores declaran, que no existen conicto de interés en el
presente trabajo.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
[1] Solana MV, Mera–Sierra R, Scarcella S, Neira G, Solana HD. In vivo
assessment of closantel ovicidal activity in Fasciola hepatica
eggs. Experim. Parasitol. [Internet]. 2016; 160:49–53. doi:
https://doi.org/k4jm
[2] Beesley NJ, Caminade C, Charlier J , Flynn RJ, Hodgkinson JE.,
Martinez–Moreno A, Martinez–Valladares M, Perez J, Rinaldi L,
Williams DJL. Fasciola and fasciolosis in ruminants in Europe:
Identifying research needs. Transb. Emerg. Dis. [Internet]. 2018;
65:199–216. doi: https://doi.org/gb2qgd
[3] Cwiklinski K, O’Neill SM, Donnelly S, Dalton JPA. Prospective view
of animal and human Fasciolosis. Parasite Immunol. [Internet].
2016; 38(9):558–568. doi: https://doi.org/gqc57n
[4] Zerna G, Spithill TW, Beddoe T. Current Status for Controlling
the Overlooked Caprine Fasciolosis. Anim. [Internet]. 2021;
11(6):1819. doi: https://doi.org/k4jn
[5] Palacio–Collado D, Bertot–Valdés JA, Beltrao–Molento M.
Fasciolosis en Cuba y el mundo. Rev. Prod. Anim. [Internet]
2020 [Consultado 20 May 2023]; 32(3):e3658. Disponible en:
https://bit.ly/3Qr5kvA
[6] Hodgkinson JE, Cwiklinski K, Beesley N, Hartley C, Allen K,
Williams DJL. Clonal amplification of Fasciola hepatica in
Galba truncatula: Within and between isolate variation of
triclabendazole–susceptible and–resistant clones. Parasit.
Vectors. [Internet]. 2018; 11(1):1–9. doi: https://doi.org/k4j7
[7] Amanda CV, Lilian SR, Carlos AD, Francisco SA. Resistance to
anthelmintics and prevalence of bovine fasciolosis in dairy farms
in jauja, Peru. Rev. Investig. Vet. Peru. 2012; 23(1):90–97.
[8] Beesley NJ, Cwiklinski K, Allen K, Hoyle RC, Spithill TW, James
La Course E, Williams DJL, Paterson S, Hodgkinson JE. A major
locus confers triclabendazole resistance in Fasciola hepatica
and shows dominant inheritance. PLoS Pathog. [Internet]. 2023;
19(1):1–28. doi: https://doi.org/k4j8
Resistencia genética a Fasciola hepatica, en hospederos intermediarios / Cabrera-González y col. ________________________________
8 de 8
[9] López–Villacís IC, Artieda–Rojas JR, Mera–Andrade RI, Muñoz–
Espinoza MS, Rivera–Guerra VE, Cuadrado–Guevara AC, Zurita–
Vásquez JH, Montero–Recalde MA. Fasciola hepática: aspectos
relevantes en la salud animal. J. the Selva Andina Anim. Sci.
[Internet]. 2017; 4(2):137–146. doi: https://doi.org/k4j9
[10] Brockwell YM, Elliott TP, Anderson GR, Stanton R, Spithill TW,
Sangster NC. Conrmation of Fasciola hepatica resistant to
triclabendazole in naturally infected Australian beef and dairy
cattle. Intern. J. Parasitol: Drugs Drug Resist. [Internet]. 2021;
4(1):48–54. doi: https://doi.org/htj8
[11] Hickman Jr. CP, Roberts LS, Hickman FM. Zoología Principios
Integrales. México: Editorial Interamericana. 1986; p. 204–237.
[12] Urquhart GM, Armour J, Duncan JC, Dunn A.M. Parasitología
Veterinaria. Zaragoza, España: Editorial Acribia. 2001; p. 116–127
[13] Soulsby EJ. Parasitología y Enfermedades en los animales
domésticos. México: Editorial Interamericana. 1987; 823 p.
[14] Alba A, Vázquez AA, Sánchez J, Lounnas M, Pointier JP, Hurtrez–
Boussès S, Gourbal, B. Patterns of distribution, population
genetics and ecological requirements of field–occurring
resistant and susceptible Pseudosuccinea columella snails to
Fasciola hepatica in Cuba. Sci. Rep. [Internet]. 2019; 9(1):14359.
doi: https://doi.org/k4kb
[15] Alba A, Tetrau G, Chaparro C, Sánchez J, Vázquez AA, Gourbal
B. Natural resistance to Fasciola hepatica (Trematoda) in
Pseudosuccinea columella snails: A review from literature and
insights from comparative “omic” analyses. Dev. Comp. Immunol.
[Internet]. 2019; 101:103463. doi: https://doi.org/gmx48b
[16] De NV, Le TH, Agramunt VH, Mas–Coma S. Early Postnatal and
Preschool–Age Infection by Fasciola spp.: Report of Five Cases
from Vietnam and Worldwide Review. Ame. J. Trop. Med. Hyg.
[Internet]. 2020; 103(4):1578–1589. doi: https://doi.org/ghxpc9
[17] Dreyfuss G, Rondelaud D, Vareille–Morel C. Oviposition of
Lymnaea truncatula infected by Fasciola hepatica under
experimental conditions. Parasitol. Res. 1999; 85:589–593
[18] Bardales–Valdivia JN. Caracterización molecular y estudio
ecológico del entorno de los moluscos hospederos intermediarios
de Fasciola hepatica en las provincias de Cajamarca, San Marcos y
Cajabamba – Perú. [tesis doctoral en Internet]. Perú: Universidad
Nacional de Cajamarca; 2017 [consultado 25 May 2023]; 135 p.
Disponible en: https://bit.ly/3QTCh56.
[19] Statistical Analysis System Institute (SAS). User’s Guide Statistic.
Release 9.4. Cary, NC, USA: SAS Institute. 2013; 646 p.
[20] Pereira De SC, Magalhaes KG: Rearing of Lymnaea columella
(Say, 1817), intermediate host of Fasciola hepatica (Linnaeus,
1758). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. [Internet]. 2000; 95(5):739–741.
doi: https://doi.org/d8vnws
[21] Vallena R. Prevalencia de fasciolosis en animales beneciados
en el camal municipal de Cajamarca. [tesis de grado]. Perú:
Universidad Nacional de Cajamarca; 1986; 70 p.
[22] Díaz E, Rojas J. Helmintosis que causan pérdidas económicas por
decomisos en animales beneciados en el camal de Cajamarca.
En: Libro Resumen XXVII Reunión cientíca APPA. 20–24 de
septiembre de 2004, Piura, Perú. 2004; p. 150.
[23] Cuadros–Medina S, Manrique–Meza J. Fasciolosis: Buscando
Estrategias de Control. Arequipa, Perú: Editorial Universidad
Católica de Santa María. 2002; 126 p.
[24] Ministerio de Salud. Anales de Seminario Internacional de Zoonosis
y Enfermedades de Transmisión Alimentaria. Programa Nacional
de Zoonosis. Ministerio de Salud. Lima, Perú. 1989; 90 p.
[25] Lapage G. Parasitología Veterinaria. México: Editorial Continental.
1983; 790 p.
[26] Vilca F. Fasciolosis en bovinos beneficiados en el camal
municipal de Puno mediante dos métodos de diagnóstico. Puno,
Perú: Ocina Unidad de Investigación, UNA. 2000; 3 p.
