ANARTIA

Publicación del Museo de Biología de la Universidad del Zulia ISSN 1315-642X (impresa) / ISSN 2665-0347 (digital)

Anartia, 30 (junio 2020): 35-48

Insectos nocturnos en arrozales

Ensamblaje de insectos con actividad nocturna en dos arrozales de los Llanos Noroccidentales de Venezuela

Insect assemblages with nocturnal activity in two rice fields of the Northwestern Llanos of Venezuela

Abimel Moreno1,2*, Yara Azofeifa2,3, Claudia Domínguez2 & Jafet M. Nassar2*

1Museo del Instituto de Zoología Agrícola “Francisco Fernández Yépez”, Universidad Central de Venezuela, Maracay, estado Aragua, Venezuela.

2Centro de Ecología, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas, Carretera Panamericana km 11, Aptdo. 20632, Altos de Pipe, estado Miranda, Venezuela.

3Universidad Nacional, Costa Rica.

Correspondencia: abimoreno16@gmail.com, yara.azofeifa.romero@una.ac.cr, jafet.nassar@gmail.com

(Recibido: 18-06-2019 / Aceptado: 22-03-2020 / En línea: 31-07-2020)

RESUMEN

Con la finalidad de contribuir al conocimiento de la entomofauna con actividad nocturna en cultivos de arroz en Venezuela, se estudiaron dos arrozales ubicados en Acarigua y Turén, estado Portuguesa. El muestreo se realizó entre noviembre de 2013 y octubre de 2014, abarcando dos ciclos de vida de las plantas (uno en lluvia y otro en sequía). Los insectos se recolectaron con una trampa de intersección con luz blanca durante cada fase del ciclo de vida del arroz (vegetativo, reproductivo, maduro), y luego fueron identificados a nivel de familia y separados en morfoespecies. En total, se recolectaron 110.878 insectos, corres- pondientes a 98 morfoespecies, de las cuales el 72% fueron comunes a ambas localidades. Las familias de insectos predominan- tes fueron Scarabaeidae, Hydrophilidae, Carabidae, Heteroceridae, Veliidae y Staphylinidae. Adicionalmente, se registraron las siguientes especies plaga del arroz: Hortensia similis, Tagosodes orizicolus, Trigonotylus sp., Oebalus sp., Lissorhoptrus sp., Rupela albinella y Spodoptera frugiperda. La abundancia, riqueza y diversidad de especies fueron mayores durante la estación lluviosa. En relación con la fase del cultivo, la abundancia y la diversidad presentaron máximos en la fase de maduración, mien- tras que la riqueza fue mayor en la fase vegetativa, observándose tendencias opuestas de estas variables entre épocas. Además, se observó una relación de abundancia aproximadamente 1:1 entre insectos depredadores y fitófagos durante las tres fases del ciclo de vida del arroz. Estos resultados sugieren: (1) la diversidad de insectos podría responder positivamente a condiciones lluviosas y abundancia de recursos alimentarios de alta calidad (plantas maduras de arroz) y (2) la alta abundancia de insectos depredadores podría estar relacionada con la presencia de poblaciones abundantes de insectos fitófagos.

Palabras clave: diversidad, Oryza sativa, insectos plaga, Portuguesa, riqueza.

ABSTRACT

In order to contribute to our knowledge on assemblages of nocturnal insects associated with rice crops in Venezuela, two rice fields located in Acarigua and Turén, Portuguesa State, were studied. Sampling was carried out between November 2013 and October 2014, covering two consecutive cultivation cycles (rainy and dry season). Insects were collected with an intersection trap with white light during each phase of the rice’s life cycle (vegetative, reproductive and ripening). Taxonomic identification was performed at family level, with assignment of morphospecies. A total of 110.878 insects in 98 morphospecies were collected, of which 72% were common in both locations. The most abundant families were Scarabaeidae, Hydrophilidae, Heteroceridae, Veliidae and Staphylinidae. In addition, the following pest species of rice were recorded: Hortensia similis, Tagosodes orizicolus, Trigonotylus sp., Oebalus sp., Lissorhoptrus sp., Rupela albinella and

A. Moreno, Y. Azofeifa, C. Domínguez & J. M. Nassar

Spodoptera frugiperda. Abundance, richness and diversity were higher during the rainy season. Regarding growth stage of rice plants, abundance and diversity were higher during ripening stage, whereas species richness was higher during the vegetative stage. In addition, an abundance ratio of approximately 1:1 between predators and phytophagous insects was observed during the three growth stages of rice life cycle. These results suggest: (1) insects diversity could respond positively to rainfall conditions and abundance of high quality food resources and (2) high abundance of predatory insects could be associated with presence of abundant phytophagous populations.

Keywords: diversity, Oryza sativa, pest insects, Portuguesa, richness.

INTRODUCCIÓN

El arroz, Oryza sativa L., es el tercer cultivo con mayor producción a nivel mundial y un alimento básico en la dieta de más de la mitad de la población humana (FAO 2013). En Venezuela, la producción promedio de este rubro en- tre los años 1993 y 2013 fue de 872.690 toneladas (FAO 2013), con el 90% de la producción del país concentrada en los estados Portuguesa y Guárico, y con pequeños aportes de los estados Barinas y Cojedes (Adams et al. 1990; MAC 1996a, 1996b; Salas 1991, 1994; Sánchez 1995; Vivas 2008; Vivas et al. 2002; citados por: Vivas & Notz 2010).

Las plantas de arroz son huéspedes de una gran variedad de insectos plaga, y el daño que éstos causan es uno de los principales factores que afectan el rendimiento del cultivo (Fritz 2009, Vivas & Astudillo 2010, González et al. 2014). El incremento en el número de especies plaga y sus pobla- ciones es el resultado de la simplificación de la biodiversi- dad en el entorno agrícola, la cual alcanza niveles extremos en monocultivos (Nicholls 2008, Altieri & Nicholls 2009).

Las especies de artrópodos que habitan los agroecosiste- mas son numerosas. Éstas forman parte de una diversidad que puede colonizar los cultivos desde el ambiente circun- dante. Altieri & Nicholls (2009) dividen esta diversidad en una biota funcional y una biota destructiva. La primera hace referencia a organismos que contribuyen con la pro- ductividad a través de la polinización, control biológico y descomposición. La biota destructiva incluye aquellos organismos (insectos plaga, malezas, patógenos) que re- ducen la productividad cuando alcanzan tamaños pobla- cionales grandes. Los cultivos de arroz, por lo general, sostienen comunidades de artrópodos con elevada rique- za de especies, compuestas principalmente por insectos y arácnidos, los cuales juegan un papel importante en la pro- ductividad agrícola de estos sistemas (Zhang et al. 2013). Un principio importante en el manejo integrado de plagas consiste en maximizar el control natural de las mismas. En este sentido, el mantenimiento de una entomofauna con alta riqueza de especies dentro de los sistemas agrícolas contribuye positivamente al desarrollo de la agricultura sustentable (Nicholls 2006, Altieri & Nicholls 2009). Por tanto, conocer los cambios temporales en la estructura de

las comunidades de artrópodos y entender cómo algunos factores afectan dicha estructura, son consideraciones re- levantes para el diseño de estrategias de manejo de plagas en cultivos (Bossart & Carlton 2002, Wilby et al. 2006, Zhang et al. 2013).

Diversos factores han sido señalados como responsables de las variaciones en la diversidad de insectos observada en diferentes sistemas de cultivo. Según Altieri & Nicholls (2009), uno de los factores más relevantes es la diversi- dad de la vegetación dentro y alrededor de los cultivos y el grado de aislamiento de éstos con la vegetación silves- tre circundante. Estos autores señalan algunas dinámicas de colonización de insectos plaga que invaden campos de cultivo desde la vegetación circundante (Nicholls 2002). Otros estudios sugieren que los fragmentos de bosques adyacentes a los cultivos proporcionan refugio y recursos alternativos para parasitoides y depredadores de insectos (Cividanes & Monteiro 2008, Altieri & Nicholls 2009, González et al. 2014).

En Venezuela, el inventario de especies plaga en diver- sos cultivos está bien documentado. Fernández & Rosales (2003) publicaron una lista muy completa de especies de insectos fitófagos de diversos rubros agrícolas. En el caso del arroz, las plagas principales reportadas son el barredor Spodoptera frugiperda Smith, 1797 (Lepidoptera: Noctui- dae), la sogata Tagosodes orizicolus Muir, 1926 (Hemip- tera: Delphacidae) y las chinches vaneadoras del género Oebalus (Hemiptera: Pentatomidae; Vivas et al. 2010). Además, Vivas et al. (2005) también citan a Trigonotylus tenuis Reuter, 1893 (Hemiptera: Miridae) como responsa- ble de daños en cultivos de arroz. Otros estudios realizados en el país describen aspectos poblacionales de las principa- les especies plaga de este rubro. Cabe destacar que estos es- tudios parecen estar concentrados en la región de los llanos centrales (Vivas & Clavijo 2000, Vivas et al. 2009, Vivas

& Astudillo 2010, Vivas et al. 2010, Vivas & Notz 2011, 2013). No obstante, estudios exhaustivos sobre la ecología y diversidad de insectos en agroecosistemas venezolanos son escasos (Geraud-Pouey et al. 1998, Briceño & Ramí- rez 2000), a pesar de la importancia que éstos revisten para contribuir al desarrollo de estrategias de manejo ecológico de plagas.

Insectos nocturnos en arrozales

El uso de murciélagos insectívoros aéreos como método para el control biológico de plagas del maíz, arroz y algo- dón está ganando vigencia en diversas partes del mundo (Lee & McCracken 2005, Leelapaibul et al. 2005, Fede- rico et al. 2008, Kunz et al. 2011, McCracken et al. 2012, Maine & Boyles 2015, Puig-Montserrat et al. 2015). En el caso de Venezuela, existe una investigación que actualmen- te plantea como uno de sus objetivos evaluar el potencial de los murciélagos insectívoros aéreos como controladores de plagas del arroz en los Llanos Noroccidentales del país (Azofeifa et al. 2019). Para ello, es necesario conocer los insectos nocturnos asociados a dichos cultivos de arroz, particularmente las especies plaga presentes en los arroza- les examinados. En este sentido, el objetivo central del pre- sente estudio fue describir la entomofauna con actividad nocturna en dos cultivos de arroz de los Llanos Norocci- dentales de Venezuela.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área y periodo de estudio

El estudio se realizó en los Llanos Noroccidentales de Venezuela, específicamente en las siguientes fincas de arroz: (1) Agropecuaria Durigua, Acarigua, con una su- perficie de 130 ha y a 180 m s.n.m., y (2) Parcela #551, Colonia Agrícola, Turén, con una superficie de 109,4 ha y a 140 m s.n.m. Ambas fincas están en el estado Portugue- sa. La primera localidad es capital del Municipio Páez y la segunda es capital de Municipio Turén.

Las muestras se tomaron en campo, entre noviembre de 2013 y octubre de 2014, y abarcando dos ciclos de vida de las plantas de arroz, uno durante la estación seca (entre noviembre de 2013 y marzo de 2014) y otro durante la es- tación lluviosa (entre julio y septiembre de 2014).

Recolección de los insectos

El diseño del muestreo consistió en capturas nocturnas de insectos mediante el uso de una trampa de intersección con luz blanca, lo cual limitó las estimaciones de riqueza de especies a sólo aquellos insectos con actividad nocturna que son atraídos por este tipo de luz. La trampa se instaló en el borde medio del arrozal, a más de 200 m del bosque y a dos metros de altura para recolectar una muestra de in- sectos durante cada fase del ciclo de vida del arroz en dos siembras consecutivas, una en época seca y otra en época lluviosa. En todas las recolectas, la trampa se mantuvo acti- va entre 6:30 y 9:00 pm.

Adicionalmente, mediante una red entomológica se re- colectaron manualmente cinco muestras de insectos al ano- checer antes de iniciar la sesión con la trampa de luz. Los

puntos de muestreos también se ubicaron en el borde de la plantación y fueron seleccionados al azar. Estas muestras permitieron verificar la presencia de insectos plaga u otros grupos tróficos de hábito nocturno en los arrozales que no son atraídos eficazmente por la luz blanca (p. ej. polillas) o que, por su baja movilidad, reducidas densidades y condi- ciones desfavorables (viento, llovizna, luz nocturna o ubi- cación de la trampa) no se capturaron con la trampa. No se tomaron datos de abundancia en estas muestras. Todas las muestras de insectos fueron preservadas en etanol 70%.

Identificación de los insectos

Los insectos fueron identificados a nivel de familia me- diante las claves de Smith & Silva (1983) para artrópodos terrestres del Neotrópico, Borror et al. (1981) y Rengifo

& González (2011), esta última para familias de Penta- tomorpha. Algunas muestras fueron enviadas al Museo del Instituto de Zoología Agrícola “Francisco Fernández Yépez” de la Universidad Central de Venezuela (MIZA- UCV) para su identificación al nivel taxonómico más detallado posible. En la gran mayoría de los insectos reco- lectados, sólo fue posible la identificación hasta el nivel de familia, por lo que fueron finalmente discriminados como morfoespecies.

Análisis de los datos

Para cada época, localidad y fase de cultivo, se represen- tó gráficamente la abundancia relativa de las morfoespecies dominantes, la abundancia total de insectos, la riqueza y la diversidad. En el caso de esta última, fue calculado el índice de Shannon-Weaver (H) con el paquete estadístico PAST 3® (Hammer et al. 2001). Fueron consideradas dominantes aquellas morfoespecies cuya abundancia relativa, calcula- da como el número de individuos de una morfoespecie en relación al total de individuos (considerando todo el pe- ríodo de muestreo y las dos fincas estudiadas), excediera el límite calculado por la fórmula 1/N° total de especies*100 (Thomazini & Thomazini, 2002). Aquellas morfoespecies con abundancias relativas por debajo de este límite fueron agrupadas bajo la categoría “otros”. La abundancia de es- tas especies dominantes fue comparada entre localidades y épocas mediante una prueba de Chi-cuadrado, realizada con el paquete estadístico antes mencionado. Adicional- mente, los insectos fueron agrupados en los siguientes gre- mios tróficos: fitófagos, depredadores, parasitoides y una cuarta categoría denominada “otros”, donde fueron consi- derados coprófagos, detritívoros, xilófagos y nectarívoros, entre otros. En relación con las especies plaga, se calculó el porcentaje de individuos capturados en cada estación, localidad y fase de cultivo, considerando el total de indivi- duos de cada especie plaga particular.

A. Moreno, Y. Azofeifa, C. Domínguez & J. M. Nassar

RESULTADOS

Composición de la entomofauna en los arrozales

Se recolectó un total de 110.878 individuos pertene- cientes a las clases Insecta y Arachnida, representada la primera por 99,9% del total de individuos capturados. Se identificaron 98 morfoespecies, 52 familias y 11 órdenes (Apéndice 1). En la figura 1 está representada la proporción de individuos observada para cada orden. Coleoptera fue el orden más abundante, representado por más del 50% del

Las morfoespecies más abundantes fueron Aphodiinae sp., Berosus sp., Carabidae spp., Heteroceridae sp., Velii- dae sp., una especie de Hydrophilidae y dos especies de Staphylinidae. Los dípteros Nematocera también fueron muy abundantes. Se presentaron algunas diferencias en la dominancia para cada época y localidad (fig. 2). La abun- dancia total de estas morfoespecies mostró diferencias sig-

1%

Coleoptera

total de individuos, seguido por Hemiptera y Diptera, éstos con abundancias similares entre ellos. La categoría “otros” incluye aquellos órdenes que no llegan al 1% de abundancia relativa. Respecto al número de morfoespecies dentro de cada órden, Coleoptera y Hemiptera presentaron la mayor riqueza, con 35 y 33 morfosepecies repectivamente, segui- dos por Lepidoptera con 10 morfoespecies. No fue posible

15%

23%

61%

Hemiptera Diptera Otros

estimar la riqueza en el caso de Diptera, ya que el mal estado de conservación de los individuos pertenecientes al Subor- den Nematocera dificultó su identificación.

Figura 1. Abundancia relativa de los distintos órdenes de ar- trópodos recolectados en Acarigua y Turén, estado Portuguesa, Venezuela.

Abudancia Relativa (%)

35 A: Acarigua - Sequía 30

25

20

15

10

Abudancia Relativa (%)

35 B: Turén - Sequía 30

25

20

15

10

5 5

Nematocera spp.

Aphodiinae sp.

Berosus sp.

Carabidae spp.

Heteroceridae sp.

Amnestus sp.

Graminella sp.

Trigonotylus sp.

Veliidae sp.

T. orizicolus

Phalacriidae sp.

Limnichidae sp.

Otros

Heteroceridae sp.

Nematocera spp.

Aphodiinae sp.

Berosussp.

Veliidae sp.

Amnestus sp.

Limnichidae sp.

Graminella sp.

Phalacriidae sp.

Carabidae spp.

Hydrophilidae sp.2

H. similis

Lissorhoptrus sp.

T. orizicolus

Otros

0 0

Lissorhoptrus sp.

Ryparochromidae sp.

35

Abundancia Relativa (%)

C: Acarigua - Lluvia 30

Staphylinidae sp. 3

Staphylinidae sp. 1

Hydrophilidae sp.2

Staphylinidae sp. 1

Staphylinidae sp. 3

Ryparochromidae sp.

35

D: Turén - Lluvia 30

Abudancia Relativa (%)

25 25

20 20

15 15

10 10

5 5

Nematocera spp.

Aphodiinae sp.

Staphylinidae sp. 1

Heteroceridae sp.

Phalacriidae sp.

Veliidae sp.

Hydrophilidae sp.2

Lissorhoptrus sp.

Carabidae spp.

Staphylinidae sp. 3

Limnichidae sp.

H. similis

Berosus sp.

Trigonotylus sp.

Graminella sp.

Ryparochromidae sp.

Amnestus sp.

T. orizicolus

Otros

Hydrophilidae sp.2

Veliidae sp.

Nematocera spp.

Carabidae spp.

Aphodiinae sp.

Limnichidae sp.

Phalacriidae sp.

Lissorhoptrus sp.

Berosus sp.

H. similis

Heteroceridae sp.

Amnestus sp.

Trigonotylus sp.

T. orizicolus

Staphylinidae sp. 1

Graminella sp.

Staphylinidae sp. 3

Ryparochromidae sp.

Otros

0 0

Figura 2. Abundancia relativa de las morfoespecies dominantes en Acarigua y Turén (estado Portuguesa, Venezuela) durante las épocas de lluvia y sequía.

Insectos nocturnos en arrozales

nificativas entre localidades (Χ2 = 5930.3, g.l. = 17, p ≈ 0), y a su vez fue significativamente diferente entre épocas en cada localidad (Χ2 = 5613.3, g.l. = 17, P ≈ 0 para Acarigua, Χ2 = 13422, g.l. = 17, P ≈ 0 para Turén).

En relación con la composición trófica, del total de indi- viduos capturados el 23,77% fueron depredadores, 20,12% fitófagos, 0,24% parasitoides, 34,46% correspondió a otros gremios, y finalmente aquellos insectos cuyo gremio no fue posible determinar representaron 21,41% de la muestra to- tal. La mayor riqueza la presentaron los fitófagos, con 40 morfoespecies, seguidos de los depredadores, con 21 mor- foespecies, representados en su mayoría por Staphylinidae, Carabidae y Veliidae. Los parasitoides estuvieron represen- tados sólo por tres morfoespecies, pertenecientes a las fami- lias Braconidae, Diapriidae y Chalcididae.

Especies plaga del arroz

Respecto a la representación de especies consideradas plaga en los cultivos de arroz, se registraron Hortensia si- milis Walker, 1851, Tagosodes orizicolus, Trigonotylus sp., Oebalus sp., Lissorhoptrus sp., Rupela albinella Stoll, 1781 y Spodoptera frugiperda. La mayor proporción de individuos de estas especies fue recolectada durante la época lluviosa (Fig. 3). Hortensia similis, Lissorhoptrus sp. y Trigonotylus sp. presentaron una abundancia relativa similar en ambas localidades, mientras que más del 80% de los individuos de

T. orizicolus fueron recolectados en Turén. En relación con las fases del cultivo, la abundancia de estas especies tiende a ser mayor durante la fase de maduración. Oebalus sp., R. albinella y S. frugiperda no se encuentran representadas en la figura 2, dado que, las dos primeras sólo representaron 0,03% y 0,1% de la muestra total, respectivamente. En el caso de Oebalus sp., se recolectaron 38 individuos durante la estación lluviosa, en fase vegetativa del cultivo. Por su parte, R. albinella estuvo representada por 150 individuos durante la estación seca y la fase de maduración; sin em- bargo, durante los muestreos se observaron poblaciones numerosas del adulto. Spodoptera frugiperda no fue cap- turada en los muestreos realizados; no obstante, se pudo comprobar la presencia de grandes cantidades de larvas de esta especie mediante observaciones directas en campo.

Variación en la composición de insectos por localidad, época y fase de cultivo

De las 98 morfoespecies determinadas, 20 fueron ex- clusivas de Turén y siete de Acarigua, estando compartido entre ambas localidades el 72% de las morfoespecies iden- tificadas. La abundancia total en época lluviosa (Fig. 4A), presentó un comportamiento similar en ambas localidades, disminuyendo durante la fase reproductiva del cultivo y aumentando considerablemente en la fase de maduración, cuando presentó el máximo valor observado. En contraste,

100 A: H. similis

80

60

%

40

20

Vegetativo Reproductivo Maduración

100

80

60

%

40

20

0

B: Trigonotylus sp.

Vegetativo Reproductivo Maduración

Turén-Lluvia Acarigua-Lluvia Turén-Sequía Acarigua-Sequía

100 C: T. orizicolus

80

100 D: Lissorhoptrus

80

60

%

40

20

Vegetativo Reproductivo Maduración

60

%

40

20

0

Vegetativo Reproductivo Maduración

Figura 3. Porcentaje de individuos de especies plaga recolectados en cada época, localidad y fase de cultivo.

1. Moreno, Y. Azofeifa, C. Domínguez & J. M. Nassar

Abundancia total (x 1000)

30 A

20

10

0

Vegetativo Reproductivo Maduración

60 B

Riqueza

40

20

Turén-Lluvia Acarigua-Lluvia Turén-Sequía Acarigua-Sequía

en sequía, la abundancia aumentó en la fase reproductiva, siendo éste el máximo valor observado durante esta época. La riqueza (Fig. 4B) y la diversidad (Fig. 4C) presentaron una tendencia similar a la descrita para la abundancia. No obstante, la mayor riqueza de morfoespecies durante la época lluviosa se registró en la fase vegetativa del cultivo. En Acarigua, durante la sequía, se registraron los menores valores de abundancia, riqueza y diversidad, con una ten- dencia al aumento progresivo de estas variables con la fase del cultivo.

En relación con la abundancia de los gremios tróficos durante las diferentes fases del cultivo (Fig. 5), ambas lo- calidades presentaron tendencias similares. La abundancia de insectos depredadores fue muy similar a la de fitófagos durante todas las fases del cultivo en ambas estaciones. Los parasitoides presentaron una abundancia extremadamente

0

Vegetativo Reproductivo Maduración

baja durante todo el periodo de estudio. Fue notable nue-

4 C vamente la poca abundancia de insectos en Acarigua du-

rante la sequía (Fig. 5A).

3

DISCUSIÓN

H 2

El presente trabajo fue realizado de forma simultánea y

1 complementaria a un estudio sobre la dieta de murciélagos

insectívoros aéreos asociados a cultivos de arroz y su po-

0

Vegetativo Reproductivo Maduración

Figura 4. Abundancia total de insectos (A), riqueza de especies

(B) y diversidad (Shannon-Weaver H) (C) en cada localidad, es- tación y fase de cultivo.

tencial como controladores biológicos de las poblaciones

de insectos plaga del mismo. Para tal estudio se requería conocer la entomofauna nocturna presente en los arroza- les, por lo cual el diseño del muestreo no incluyó la carac-

10 A: Acarigua - Sequía

10 B: Turén - Sequía

Abundancia (x 1000)

Abundancia (x 1000)

8 8

Otros

6 6 Parasitoides Depredadores

4 4 Fitófagos

2 2

Vegetativo Reproductivo Maduración

0

Vegetativo Reproductivo Maduración

Abundancia (x 1000)

10 C: Acarigua - Lluvia

8

Abundancia (x 1000)

10 D: Turén - Lluvia

8

6 6

4 4

2 2

Vegetativo Reproductivo Maduración

0

Vegetativo Reproductivo Maduración

Figura 5. Abundancia de los diferentes grupos funcionales de insectos en función de las fases el arroz.

Insectos nocturnos en arrozales

terización completa de la entomofauna asociada a estos cultivos. No obstante, el trabajo realizado contribuye al conocimiento sobre los insectos presentes en los arrozales de los Llanos venezolanos, con especial detalle en la res- puesta de gremios tróficos y especies plaga a la dinámica estacional y del ciclo de desarrollo del arroz.

Composición de la entomofauna en los arrozales

Los valores de riqueza de especies de insectos encontra- dos en los arrozales de Acarigua (n= 78) y Turén (n= 91) fueron inferiores a los reportados en otros estudios que han examinado diversidad de especies de insectos asocia- das a sistemas orizícolas en regiones tropicales y subtropi- cales. Acosta (2015) encontró 154 morfoespecies en cul- tivos de arroz bajo dos tipos de manejo de la vegetación en Río Grande, Municipio Viamão, Brasil. Zhang et al. (2013) reportaron 135 morfoespecies en la parte Sur de China subtropical. Bambaradeniya & Edirisinghe (2008) documentaron 342 especies de artrópodos, incluidos in- sectos y arácnidos, en campos de arroz en Sri Lanka. Las notables diferencias encontradas entre esos estudios y el nuestro, posiblemente tienen que ver con el hecho de que en nuestro caso solo estamos reportando la riqueza de insectos con actividad nocturna, mientras que en los otros trabajos los métodos de captura empleados aseguran el muestreo de la entomofauna diurna y nocturna. Cabe resaltar que las investigaciones de Zhang et al. (2013) y Acosta (2015) fueron realizadas en sistemas de cultivo orgánico. Wilson et al. (2018) señalan que el uso de pes- ticidas es una de las principales causas de la reducción de la diversidad dentro de los cultivos de arroz, por tanto, los sistemas orgánicos presentan una mayor diversidad y me- nor incidencia de plagas.

Los órdenes y familias dominantes reportadas en este estudio han sido previamente documentadas en arrozales en Brasil (Fritz et al. 2011; Acosta 2015) y Asia (Thon- gphak et al. 2010, Bambaradeniya & Edirisinghe 2008, Zhang et al. 2013). No obstante, existen diferencias en re- lación a la dominancia de estos grupos. Fritz et al. (2011) y Acosta (2015) encontraron una dominancia de Orthop- tera (Acrididae y Tettigoniidae) en arrozales brasileños. Por su parte, los trabajos de Bambaradeniya & Edirisinghe (2008) y Thongphak et al. (2010) señalaron a Hymenop- tera como grupo dominante. Los grupos más abundantes encontrados en los arrozales del estado Portuguesa fueron Coleoptera (Aphodiinae, Hydrophilidae, Heteroceridae, Limnichidae), Hemiptera (Veliidae) y Diptera (Nema- tocera), dichos grupos han sido señalados como los más importantes dentro la fauna de macroinvertebrados acuá- ticos que habitan los cultivos de arroz (Bambaradeniya

& Edirisinghe 2008, Gómez Lutz et al. 2015). Es impor-

tante resaltar que algunos taxones que presentaron abun- dancias relativas bajas (p. ej., Cicadellidae, Pentatomidae, Curculionidae, Chysomelidae, Crambidae, Noctuidae) se observaron en gran número en las fincas estudiadas. Estas familias también han sido reportadas como dominantes en otros estudios sobre la entomofauna asociada a cultivos de arroz (Didonet et al. 2001, Bambaradeniya & Ediridinghe 2008, Zhang et al. 2013, Acosta 2015), lo cual sugiere que la trampa de luz fue ineficiente en atraer los insectos de ac- tividad nocturna más abundantes.

En relación al uso de trampas de luz para el muestreo de especies con actividad nocturna, la luz blanca utilizada en el presente trabajo tiene sus limitaciones en cuanto al éxito de captura de distintos grupos de insectos. El foto- taxismo positivo en diferentes grupos de insectos es afec- tado por el tipo de luz utilizada (Longcore et al. 2015). Por ejemplo, Ashfag et al. (2005) encontraron que los in- sectos nocturnos resultaron ser atraídos en mayor número por luz negra (ultravioleta). Estos autores también señala- ron que los órdenes más frecuentes en todos los tipos de luz fueron Diptera, Coleoptera y Lepidoptera. Mazza et al. (2004) reportaron que tanto las trampas de luz blanca como las de luz negra resultan eficientes para la captura de ciertas especies de lepidópteros, entre ellas Spodoptera frugiperda. Sin embargo, la trampa de luz utilizada en el presente trabajo fue ineficaz en la captura de polillas, cuya presencia sí fue comprobada en campo con las redes ma- nuales, y en el caso de S. frugiperda mediante observación directa.

Respecto a la abundancia y riqueza de morfoespecies dentro de cada grupo funcional, los resultados difieren en cierta medida de lo encontrado en estudios similares. Considerando todo el período de estudio, el gremio de los insectos depredadores presentó una abundancia similar a la de los fitófagos, mientras que la mayor riqueza la pre- sentaron estos últimos. En contraste, los trabajos de Bam- baradeniya & Edirisinghe (2008) y Zhang et al. (2013) documentaron mayor abundancia de fitófagos y mayor riqueza de depredadores. Es importante señalar que la ri- queza de depredadores en este estudio puede estar subes- timada, dado que no fueron incluidos representantes del orden Araneae debido a los métodos de captura utilizados. Diversos autores señalan que las arañas son depredadores importantes en estos sistemas, pudiendo constituir el gru- po dominante de este gremio (Didonet et al. 2001, Bam- baradeniya & Amerasinghe 2003, Bambaradeniya & Edi- risinghe 2008, Thongphak et al. 2012, Zhang et al. 2013). En el caso de los parasitoides, tanto la riqueza como la abundancia fueron extremadamente bajas en comparación con los valores reportados en otros estudios. Simões-Pires et al. (2016) en un estudio sobre la diversidad de parasi-

1. Moreno, Y. Azofeifa, C. Domínguez & J. M. Nassar

toides en cultivos de arroz orgánico en Vimão, RS, Brasil, señalaron 418 morfoespecies distribuidas en 23 familias, mientras que el trabajo de Bambaradeniya & Edirisinghe (2008) reportó 46 especies.

La alta riqueza de depredadores y parasitoides encon- trada en sistemas orizícolas tropicales, resalta su potencial para aplicar control biológico en dichos sistemas (Bam- baradeniya & Edirisinghe 2008). En la zona estudiada, a pesar de las limitaciones presentadas por el principal méto- do de recolección, se registró una abundancia importante de grupos de depredadores, entre éstos están las familias Carabidae y Staphylinidae, señaladas en la literatura como depredadores importantes asociados a cultivos, con po- tencial para reducir poblaciones de plagas agrícolas (Bam- baradeniya & Amerasinghe 2003, Cividanes & Monteiro 2008; González et al. 2014).

La actividad de estos enemigos naturales de insectos plaga podría complementarse con la de los murciélagos insectívoros aéreos, y de esta manera favorecer la produc- ción agrícola (Azofeifa et al. 2019). La dieta reportada para estos mamíferos confirman que varias de las familias fitófagas recolectadas en las fincas estudiadas (Elateridae, Cicadellidae, Delphacidae, Chrysomelidae, Curculioni- dae, Noctuidae) podrían ser eliminadas por estos depre- dadores (Machado 2002, Molinari et al. 2012, Azofeifa et al. 2019). No obstante, el manejo de plagas en los cultivos de arroz del estado Portuguesa se realiza únicamente me- diante la aplicación periódica de pesticidas (Páez 2004, Álvarez 2013 com. pers.). Chirinos & Geraud-Pouey (2011), en un estudio donde fueron entrevistados 148 productores de diversos cultivos en 14 estados del país, señalaron que el 92.9% de los agricultores basaban el ma- nejo de plagas en el uso de insecticidas, inversión que re- presenta el 50% de los costos directos de producción. De esta manera, se destaca la necesidad de prestar una mayor atención a la entomofauna disponible en los cultivos de arroz del país para el manejo de plagas mediante controles biológicos.

Especies plaga del arroz

Dentro de las especies fitófagas identificadas en los arro- zales de Portuguesa, sólo siete especies son consideradas plaga para este cultivo. Éstas mostraron una tendencia a ser más abundantes en la fase de maduración de las plantas, lo cual contrasta con algunos datos reportados en la literatu- ra. Velázquez et al. (2013) señalaron que las mayores pro- porciones de individuos de Tagosodes orizicolus han sido observadas en plantas jóvenes. De manera similar, Vivas & Clavijo (2000) en una evaluación de la fluctuación pobla- cional de este insecto, señalaron que la abundancia de éste es mayor durante la fase vegetativa. Por su parte, Vivas et

al. (2005) indicaron que el mayor daño por Trigonotylus se observa en plantas pequeñas, de 15 a 20 días, desde la plán- tula al inicio del macollamiento. Plantas de mayor edad no son afectadas, aunque en plantas en fase de maduración se han observado adultos, pero no los síntomas del daño. Las chinches vaneadoras del arroz, Oebalus spp., son con- sideradas una de las plagas más importantes del arroz bajo riego en Venezuela. Los daños son causados en la época de lluvias y durante la fase de maduración del cultivo (Vivas et al. 2010). Aunque en este estudio se recolectaron pocos individuos, durante los muestreos se observaron poblacio- nes numerosas de estos pentatómidos.

Los gorgojos del género Lissorhoptrus constituyen pla- gas importantes del arroz, pues tanto la larva como el adul- to causan daños a las plantas. Según Meneses (2008) es la plaga más importante en el estado Portuguesa. Existe una estrecha relación entre el establecimiento de la lámina de agua en el arrozal y el inicio del ciclo de vida del insecto. Una vez que ha ocurrido la ovipostura, los adultos se tras- ladan hacia campos jóvenes con lámina de agua (Meneses 2008). En este sentido, se esperaría una mayor abundancia de adultos en cultivos jóvenes. Sin embargo, en el presente estudio la mayor abundancia de Lissorhoptrus sp. se regis- tró en fase de maduración durante la época lluviosa, con abundancias bastante bajas en el resto de los muestreos. En relación a la variación estacional de la abundancia, está documentado el aumento de las poblaciones de plagas y otros insectos durante la época lluviosa (Hidalgo-Gato et al. 1999, Vivas et al. 2009, 2010). No obstante, el estudio de Vivas & Clavijo (2000), cuya evaluación tuvo una du- ración de ocho años, señaló que las poblaciones de T. ori- zicolus alcanzan niveles importantes en la época seca. Por su parte, Ott et al. (2006) reportaron un decremento en la abundancia de Hortensia similis relacionado con altas precipitaciones.

Variación en la composición de insectos por localidad, época y fase de cultivo

Respecto a la dinámica de la abundancia, riqueza y di- versidad de especies en función de las fases de cultivo; los resultados del estudio realizado por Bambaradeniya & Edirisinghe (2008) en cultivos de arroz, sugieren que tan- to la riqueza como la diversidad aumentan gradualmente con la edad del cultivo. Estos resultados también mostra- ron una correlación significativamente positiva de la diver- sidad con la edad del cultivo. Los resultados del presente estudio indicaron, en la mayoría de los casos, una mayor abundancia y diversidad de especies en la fase reproductiva y de maduración, y una mayor riqueza en la fase vegetativa. Únicamente en Acarigua durante la sequía se observó un incremento gradual de estas variables. Bambaradeniya &

Insectos nocturnos en arrozales

Edirisinghe (2008) también evaluaron la abundancia de grupos funcionales durante las fases del cultivo, encon- trando que la abundancia de fitófagos era mayor que la de depredadores durante la fase vegetativa, observándose lo opuesto durante la fase de maduración. En contraste, en Acarigua y Turén se encontró una abundancia de depreda- dores muy similar a la de fitófagos durante todas las fases del cultivo. No obstante, nuestros datos están limitados a un único muestreo para cada fase de cultivo.

CONCLUSIONES

La riqueza, abundancia y diversidad de insectos regis- tradas en los arrozales estudiados del estado Portuguesa fueron notablemente menores que la reportadas previa- mente en otras zonas tropicales. Consideramos que esto se debe principalmente a las limitaciones del método de muestreo, restringido en su mayor proporción a la captura de insectos nocturnos empleando luz blanca.

En los arrozales del estado Portuguesa se registraron grupos de insectos con potencial para el control biológico de plagas; entre éstos, los escarabajos de las familias Cara- bidae y Staphylinidae, que, en conjunto con la actividad de murciélagos insectívoros aéreos (Azofeifa et al. 2019) podrían favorecer la producción agrícola de la zona. No obstante, se hace necesario un estudio exhaustivo sobre enemigos naturales de plagas en estos arrozales. En el pre- sente estudio, por razones metodológicas, es posible que exista una subestimación de la riqueza y abundancia de hi- menópteros parasitoides. Por otra parte, no fue posible la estimación de riqueza y abundancia de arañas. Es sabido que estos dos últimos grupos juegan un papel importan- te en el control de las poblaciones de fitófagos en sistemas orizícolas.

De los grupos fitófagos registrados, las especies Horten- sia similis, Tagosodes orizicolus, Trigonotylus sp., Lissorhop- trus sp., Oebalus sp., Rupela albinella y Spodoptera frugi- perda son consideradas plagas importantes en cultivos de arroz. Las tendencias en su abundancia observadas duran- te el periodo de estudio en los arrozales de Portuguesa no coinciden con las reportadas en la literatura, posiblemente producto de nuestra restricción a un único muestreo por época en cada localidad, además de las limitaciones del tipo de luz de la trampa utilizada.

AGRADECIMIENTOS

Los autores expresan su agradecimiento a los editores de la revista Anartia y a los dos revisores que hicieron posi- ble mejorar la presentación de este artículo.

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   Insectos nocturnos en arrozales

   
   

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   1. Moreno, Y. Azofeifa, C. Domínguez & J. M. Nassar

Apéndice 1. Morfoespecies de insectos recolectadas en dos arrozales ubicados en Acarigua y Turén, estado Portuguesa, Venezuela.

Clase Orden Familia Morfoespecie Gremio Trófico N

Aphodiinae sp. Coprófagos 10562

Scarabaeidae

Hydrophilidae

Dytiscidae

Staphylinidae

sp. 2 Incierto 130

Berosus sp. Saprófagos 5554

Tropisternus sp. Saprófagos 52

sp. 3 Saprófagos 7847

sp. 4 Saprófagos 287

sp. 5 Saprófagos 5

sp. 1 Depredadores 902

sp.2 Depredadores 276

sp.3 Depredadores 6

sp.4 Depredadores 2

sp. 1 Depredadores 5626

sp. 2 Depredadores 97

sp.3 Depredadores 3941 Pselaphinae sp. Depredadores 183

Elateridae Aeolus sp. Fitófagos 141

Heteroceridae sp. Detritívoros 8952

Curculionidae

Platypodinae sp. Xylófagos 66

Chrysomelidae

Insectos nocturnos en arrozales

Apéndice 1. Continuación.

Clase Orden Familia Morfoespecie Gremio Trófico N

Coleoptera Meloidae sp. Fitófagos 1

Cercopidae sp. Fitófagos -

Graminella sp. Fitófagos 2327

Hemiptera (Auchenorryncha)

Cicadellidae

Delphacidae

Hortensia similis Fitófagos 2984

sp. 1 Fitófagos 715

Tagosodes orizicolus Fitófagos 1005

Hemiptera (Sternorryncha)

Fulgoridae sp. Fitófagos 43

Membracidae sp. Fitófagos 1

Derbidae sp. Fitófagos 1

Aphididae sp. Fitófagos 43 Psyllidae sp. Fitófagos 35

sp. 1 Espermófagos 150

sp. 2 Espermófagos 82

Lygaeidae

sp. 3 Espermófagos 15

sp. 4 Espermófagos 266

sp. 5 Espermófagos 311

Cydnidae

Scaptocoris sp. Fitófagos 153

Miridae

Trigonotylus sp. Fitófagos 2286

A. Moreno, Y. Azofeifa, C. Domínguez & J. M. Nassar

Apéndice 1. Continuación.

Insecta

Lepidoptera

Diptera

Ephydridae sp. Incierto 259